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Plasmodium chez les grands singes africains1

Plasmodium in African apes
Linda Duval

Résumés

Au début du vingtième siècle, seulement trois espèces de Plasmodium, P. schwetzi, P. rodhaini et P. reichenowi, étaient connues et avaient été décrites chez les chimpanzés et gorilles en Afrique. Ces études étaient basées sur des descriptions morphologiques et biologiques des parasites. Avec le développement des outils de diagnostics moléculaires et de leur utilisation à plus large échelle, les connaissances dans le domaine des Plasmodium chez les grands singes africains ont augmenté de façon considérable. Ainsi, une diversité moléculaire importante de Plasmodium infectant les chimpanzés, gorilles et bonobos africains a été découverte récemment. Différentes équipes de recherches ont participé à ces grandes avancées. Cet article propose de faire un point sur ces résultats et les connaissances acquises depuis quelques années dans ce domaine.

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Historique

Soumis 29 octobre 2012. Accepté 17 décembre 2012

Texte intégral

1 Introduction

  • 1  Mes remerciements à la SFDP pour son invitation à rédiger cet article ainsi qu’au Labex BCDiv « Di (...)

1Les parasites du genre Plasmodium sont des parasites intracellulaires appartenant à l’ordre des Haemosporidia. Ces parasites sont très répandus géographiquement et infectent une grande variété d’hôtes vertébrés, oiseaux, reptiles et mammifères dont l’homme (Garnham, 1966).

2Cinq espèces de Plasmodium sont actuellement connues pour infecter l’homme, P. falciparum, principal responsable de la morbidité et de la mortalité du paludisme, P. vivax, P. ovale, P. malariae et P. knowlesi. P. ovale est composé de deux types. Il a été proposé que ces deux types morphologiquement similaires, ayant une distribution sympatrique et étant moléculairement distincts correspondent à deux sous-espèces, P. ovale curtisi, le type variant et P. ovale wallikeri, le type classique (Oguike et al., 2011). P. knowlesi est un Plasmodium qui infecte naturellement les primates non humains, macaques en Asie du Sud-est. Ce parasite, similaire morphologiquement à P. malariae, a été dans un premier temps confondu avec ce dernier lors des diagnostics de paludisme, utilisant seulement la microscopie, chez l’homme. La réalisation récente d’études d’épidémiologies moléculaires à large échelle a ainsi permis de dévoiler deux choses très importantes, premièrement, l’erreur de diagnostic et deuxièmement, de mettre en évidence des évènements d’échanges parasitaires actuels des macaques vers l’homme en Asie du Sud-est, associé à une symptomatologie clinique et biologique, soit une vraie anthropozoonose parasitaire dans des conditions naturelles jusqu’alors non décelées (Singh et al., 2004).

3Au début du vingtième siècle, trois espèces de Plasmodium étaient décrites chez les grands singes (chimpanzés et gorilles) en Afrique centrale et de l’ouest (Coatney, 1971). Ces études étaient essentiellement basées sur des observations en microscopie et les aspects biologiques des parasites. P. schwetzi et P. rodhaini ont été décrits morphologiquement proches de P. ovale ou P. vivax (selon les auteurs) et P. malariae respectivement (Bray, 1963 ; Rodhain, 1955). P. schwetzi et P. rodhaini, n’ont pas été caractérisés au niveau moléculaire et génomique et peu d’informations sont disponibles sur ces deux parasites de grands singes africains. P. reichenowi, la troisième espèce, a été décrite proche morphologiquement de P. falciparum (Bray, 1958). Ce parasite a été caractérisé au niveau moléculaire et génomique et est phylogénétiquement étroitement lié à P. falciparum. P. reichenowi et P. falciparum, ont été classés dans le sous genre Laverania en raison de la forme morphologique particulière de leurs gamétocytes, forme en croissant, ainsi que de leur position phylogénétique, divergente des autres Plasmodium de primates non humains et de l’homme. P. reichenowi et P. falciparum ont été classés dans le sous genre Plasmodium.

4Depuis quelques années (2009), la sensibilité et la qualité des méthodes de diagnostics moléculaires basées sur la réaction de polymérisation en chaine (PCR) et leur forte utilisation a permis de revisiter les parasites du genre Plasmodium chez les grands singes africains (chimpanzés, gorilles et bonobos) en dévoilant l’existence d’une abondante diversité, jusqu’alors insoupçonnée. Cet article propose une synthèse des résultats des diverses équipes qui ont travaillé sur ce sujet et ont permis les récentes grandes avancées dans ce domaine.

2 Approches méthodologiques

2.1 Sites d’études et populations de grands singes échantillonnées

5Les sites d’échantillonnages des grands singes africains sont localisés pour la plupart en Afrique centrale (Cameroun, Gabon, République Centrafricaine (RCA), République du Congo (RC) et République Démocratique du Congo (RDC)). Le Cameroun et la RDC sont les deux localisations géographiques pour lesquelles les sites d’échantillonnage (chimpanzés et gorilles) sont les plus nombreux avec une répartition sur l’ensemble du territoire. D’autres sites, moins nombreux, sont situés en Afrique de l’Ouest (Côte d’Ivoire) et en Afrique de l’Est (Ouganda).

6Le détail des populations de grands singes (chimpanzés, gorilles et bonobos) étudiées par les différentes équipes de recherche, avec le nombre d’échantillons ou le nombre d’individus échantillonnés, leur localisation géographique, le type de prélèvements (sang, tissus, fèces), les conditions de vie des grands singes (captivité, semi-captivité, milieu sauvage) et les résultats trouvés, sont présentés dans le tableau I.

Tableau I

Référence

Chimpanzés

Gorilles

Bonobos

Sites d'études

Habitats

Type prélèvements

Marqueurs moléculaires

Résultats

Duval et al, 2009
*

105 Chimpanzés, 60 P. t. troglodytes, 39 P. t. ellioti, 3 P. t. schweinfurthii, 3 P. t. verus and 8 sous-espèces indéterminées en sanctuaires au Cameroun

17 gorilles (G. gorilla) en sanctuaires au Cameroun

-

Cameroun

sanctuaires

sang

Cytb, cox1, ldh

Groupe non Laverania, P. ovale-like

Ollomo et al, 2009

17 Chimpanzés (P. t. troglodytes), animaux de compagnie au Gabon

-

-

Gabon

animaux de compagnie

sang

génome mitochondrial

Groupe Laverania

Rich et al, 2009

94 Chimpanzés, 84 P. t. ellioti en sanctuaires au Cameroun; 10 P. t. verus sauvages en Côte d'Ivoire

-

-

Cameroun, Côté d'Ivoire

sanctuaires

sang

Cytb, clpC, 18S rRNA

Groupe Laverania

Prugnolle et al, 2010
¥

125 échantillons de selles de Chimpanzés, 90 P. t. troglodytes; 35 P. t. ellioti, sauvages au Cameroun

87 gorilles, 3 gorilles (G. g. gorilla) en sanctuaire au Gabon; 12 échantillons de selles de G. g. diehli, 72 G. g. gorilla sauvages au Cameroun

-

Cameroun, Gabon

sauvages/

sanctuaires

sang, fèces

Cytb

Groupe Laverania

Krief et al, 2010

49 Chimpanzés, 38 P. t. schweinfurthii en sanctuaires en Ouganda; 3 P. t. schweinfurthii sauvages en Ouganda; 8 P. t. troglodytes sauvages en RDC

-

42 bonobos (P. paniscus) en sanctuaires en RDC

Ouganda, RDC

sauvages/

sanctuaires

sang

18 S rRNa, genome mitochondrial, dhfr-ts, msp2

Groupe Laverania, groupe non Laverania, P. malariae-like, P. vivax-like

Duval et al, 2010
*

105 Chimpanzés, 60 P. t. troglodytes, 39 P. t. ellioti, 3 P. t. schweinfurthii, 3 P. t. verus and 8 sous-espèces indéterminées en sanctuaires au Cameroun

17 gorilles (G. gorilla) en sanctuaires au Cameroun

-

Cameroun

sanctuaires

sang

Cytb, cox1, ldh, tufA

Groupe Laverania, groupe non Laverania, P. ovale-like, P. malariae-like

Liu et al, 2010
¥

1827 échantillons de selles de Chimpanzés, 119 P. t. ellioti, 612 P. t. troglodytes, 1096 P. t. schweinfurthii sauvages au Cameroun, RCA, RC, RDC

805 échantillons de selles de gorilles sauvages, 659 G. g. gorilla; 146 G. beringei graueri au Cameroun, en CAR, RC, RDC

107 échantillons de selles de bonobos sauvages (P. paniscus) en RDC

Cameroun, CAR, RC, RDC

sauvages

fèces

Cytb, clpC, ldh

Groupe Laverania, groupe non Laverania, P. ovale-like, P. malariae-like, P. vivax-like

Kaiser et al, 2010

76 Chimpanzés, 16 P. t. verus sauvages en Côte d'Ivoire sauvages (sang); 30 échantillons de selles de Chimpanzés sauvages (P. t. verus) en Côte d'Ivoire; 30 échantillons de selles de Chimpanzés sauvages (P. t. schweinfurthii) en Ouganda

-

-

Côte d'Ivoire, Ouganda

sauvages

tissus

cytb, 18S rRNA

Groupe Laverania, groupe non Laverania, P. ovale-like, P. malariae-like, P. vivax-like

Détail des populations de grands singes (chimpanzés, gorilles et bonobos) étudiées par les différentes équipes de recherche, avec le nombre d’échantillons ou nombre d’individus échantillonnés, leur localisation géographique, le type de prélèvements (sang, tissus, fèces), les conditions de vie des grands singes (captivité, semi-captivité, milieu sauvage) et les résultats. * Même cohorte. ¥ Sites d'études référencés BQ, CP, DP et MB au Cameroun identiques, in Liu et al., 2010 et Prugnolle et al., 2010
Detail of the populations of great apes (chimpanzees, gorillas and bonobos) studied by different research teams, with the number of samples or number of individuals sampled, geographic location, type of sample (blood, tissue, feces) living conditions (captive, semi-captive wild) and results. * Same cohort. ¥ Same study sites BQ, CP, DP and MB in Cameroon, Liu et al., 2010 and Prugnolle et al., 2010.

2.2 Types de prélèvements

7Deux types de prélèvements ont été utilisés selon les cas : (i) les méthodes invasives, prélèvements de sang (tissus), (ii) méthodes non invasives, prélèvements de matières fécales.

8Les méthodes invasives ont été appliquées pour des individus et populations de grands singes, de petits effectifs et facilement accessibles, c'est-à-dire en captivité et en semi-captivité, vivant en sanctuaires ou dans des villages ou bien encore pour des individus sauvages morts dans leur milieu naturel. A partir de prélèvements de sang, des frottis minces sanguins peuvent être réalisés et ainsi il est possible (si les parasitémies sont suffisamment élevées) d’établir des caractérisations morphologiques (microscopiques) des parasites. Les quantités et qualités des ADN parasitaires extraits à partir de prélèvements de sang étant optimales, la qualité et sensibilité des techniques de diagnostics moléculaires applicables sont très robustes. Il est également possible de réaliser des caractérisations moléculaires et génomiques importantes des parasites dans ce cas.

9Les méthodes non invasives ont été appliquées pour des populations de grands singes sauvages, à plus large effectifs, vivant dans leur milieu naturel. Ces méthodes peuvent permettent des études d’épidémiologies moléculaires importantes. Toutefois, les ADN extraits à partir de matières fécales sont dégradés et en très faibles quantités. Ainsi, la qualité et sensibilité des techniques de diagnostics moléculaires sont moins bonnes que pour les méthodes invasives. Les caractérisations moléculaires des parasites sont plus limitées et sont possibles seulement sur certains marqueurs moléculaires. Il est également très utile de ré-échantillonner le même individu plusieurs fois et par conséquent il est nécessaire de faire des identifications individuelles de provenance des fèces en procédant au génotypage de microsatellites polymorphes de l’individu hôte. Il est ainsi le plus souvent mentionné un nombre de fèces collectées et analysées plutôt qu’un nombre d’individus.

2.3 Amplification moléculaire des Plasmodium de grands singes

10La majorité des équipes ont utilisé la méthode d’amplification (PCR) conventionnelle pour détecter et caractériser les parasites du genre Plasmodium à partir de prélèvements sanguins et/ou fèces. Les marqueurs moléculaires cibles qui ont été utilisés pour les diagnostics moléculaires sont les gènes mitochondriaux. Le génome mitochondrial est composé de trois gènes, le cytochrome b (cyt b), la cytochrome c oxidase I (cox I) et la cytochrome c oxidase III (cox III). Ces trois marqueurs sont conservés et présents en multi-copies ce qui confère une bonne sensibilité des techniques de diagnostics moléculaires. Le cytochrome b, est le marqueur mitochondrial, utilisé principalement.

11D’autres équipes ont utilisé une autre approche, celle du « Single Genome Amplification (SGA) ». Cette méthode consiste en une dilution limite des ADN de façon à ne plus qu’avoir un seul génome parasitaire dans l’échantillon. Ensuite, la méthode d’amplification conventionnelle est appliquée. Cette méthode est appliquée dans le but de réduire la formation de chimères (association de marqueurs moléculaires correspondant à deux parasites moléculairement divergents dans le cas d’infections mixtes). Toutefois, beaucoup de PCR sont nécessaires pour trouver la dilution optimale et cette technique plus onéreuse est moins utilisée.

3 Résultats et discussion

12Au début du vingtième siècle, trois espèces avaient été décrites chez les chimpanzés et gorilles, P. schwetzi, P. rodhaini et P. reichenowi essentiellement sur la base de descriptions morphologiques. Seul, P. reichenowi, pour lequel du matériel était disponible, a pu être caractérisé moléculairement par la suite.

13Dans les années 90, les premières constructions phylogénétiques incluant des données moléculaires de P. reichenowi, ont été réalisées afin de mieux comprendre l’origine et l’histoire évolutive de P. falciparum (Escalante et Ayala, 1994 ; Escalante et al., 1998). Ces phylogénies ont montré que P. reichenowi était le Plasmodium le plus proche phylogénétiquement de P. falciparum. Il avait ainsi été proposé que ces deux parasites monophylétiques partageaient un ancêtre commun le plus récent datant de la séparation de leur hôte respectif, le chimpanzé et l’homme, il y a 6-10 millions d’années. P. reichenowi et P. falciparum sont été classé dans le sous genre Laverania en raison de similarités morphologiques (formes des gamétocytes) mais aussi de leur position phylogénétique, distante des autres Plasmodium infectant les autres primates non humains et des trois autres espèces plasmodiales infectant l’homme. Ces autres Plasmodium ont été classés dans le sous genre Plasmodium bien que la bibliographie fait plutôt état de parasites non Laverania par opposition au groupe phylogénétiquement distinct constitué des deux espèces, P. reichenowi et P. falciparum (Fig. 1).

Figure 1

Figure 1

Phylogénie des Plasmodium des Primates non humains (PNH) et de l’Homme. (modifié d'après Duval et Ariey, 2012).
Phylogeny of Non-human primates (NHP) and human Plasmodium (modified from Duval and Ariey, 2012)

14Les études récentes sur l’exploration des Plasmodium chez les grands singes africains en utilisant les outils moléculaires comme moyen de détection ont permis la découverte d’une importante diversité moléculaires de ces parasites, jusqu’alors insoupçonnée, chez les chimpanzés, gorilles et bonobos (Fig. 2 et Fig. 3).

3.1 Les parasites non Laverania

15Une diversité de Plasmodium identique moléculairement (portion du gène mitochondrial cyt b) et très proche génomiquement (génome mitochondrial) de P. vivax chez l’homme ont été retrouvés chez les chimpanzés et gorilles vivant dans leur milieu naturel (Krief et al., 2010 ; Kaiser et al., 2010 ; Liu et al., 2010). P. vivax est à présent inclus dans un groupe monophylétique composé d’espèces sœurs infectant les grands singes en Afrique (Fig. 2).

Figure 2

Figure 2

Parasites non-Laverania, groupes Plasmodium vivax, P. ovale et P. malariae (modifié d'après Liu et al., 2010).
Non-Laverania parasites, Plasmodium vivax, P. ovale and P. malariae groups (modified from Liu et al., 2010).

16Des Plasmodium, moléculairement proches (portion du cyt b) des deux types de P. ovale, P. ovale curtisi (type classique) et P. ovale wallikeri (type variant), ont été retrouvés chez les chimpanzés sauvages en République du Congo et en Côte d’Ivoire et des chimpanzés en sanctuaires au Cameroun. Un Plasmodium identique moléculairement sur une portion du cyt b a été retrouvé chez un chimpanzé captif au Cameroun (Duval et al., 2009 ; Duval et al., 2010 ; Krief et al., 2010 ; Kaiser et al., 2010 ; Liu et al., 2010). P. ovale curtisi et P. ovale wallikeri sont à présent inclus dans un groupe monophylétique de Plasmodium de chimpanzés (Fig. 2).

17P. malariae, comme pour P. vivax et P. ovale, est également à présent inclus dans un groupe monophylétique incluant des Plasmodium retrouvés chez les grands singes. Ainsi, des Plasmodiummalariae-like, c'est-à-dire proches phylogénétiquement mais divergents moléculairement de P. malariae chez l’homme, ont été retrouvés chez les bonobos vivant en sanctuaires en RDC, des chimpanzés sauvages en Côte d’Ivoire et au Cameroun (Fig. 2). De plus, P. malariae (similarité d’une portion du cyt b) a également été retrouvé chez des chimpanzés vivant en sanctuaire au Cameroun et chez les chimpanzés importés d’Afrique il y a des dizaines d’années et vivant en captivité au Japon (Duval et al., 2010 ; Hayakawa et al., 2009, Krief et al., 2010 ; Kaiser et al., 2010 ; Liu et al., 2010).

3.2 Les parasites Laverania

18Le groupe des parasites du sous genre Laverania s’est considérablement agrandi. Une diversité moléculaire très importante des parasites Laverania infectant les grands singes a été mise à jour grâce aux outils moléculaires. Ce groupe qui n’était composé que de deux espèces, P. reichenowi et P. falciparum est à présent composé de 6 groupes avec une diversité intra-groupes. Ces 6 groupes sont moléculairement distincts les uns des autres, et il a été proposé qu’ils correspondraient à six espèces de Plasmodium ; trois seraient spécifiques des chimpanzés, P. reichenowi, P. billcollinsi et P. gaboni (P. billbrayi, nom d’espèce proposé dans Krief et al., 2011, pourrait être la même espèce que P. gaboni, toutefois, les analyses faites jusqu’à présent ne permettent pas de conclure); trois seraient spécifiques des gorilles, P. praefalciparum, P. blacklocki et P. alderi (Rayner et al., 2011). Une spécificité de ces espèces de Plasmodium au niveau des différentes sous-espèces de chimpanzés et de gorilles n’a pas été observée à l’heure actuelle (Fig. 3). P. praefalciparum, retrouvé chez les gorilles, est le groupe le plus étroitement lié au groupe de P. falciparum. Par conséquent, l’hypothèse de travail qui a été proposé, concernant l’origine et l’histoire évolutive de P. falciparum, est que celui-ci proviendrait d’un ancêtre de Plasmodium de gorilles. Toutefois, des P. falciparum-like, identiques (portion du cyt b) et très proches moléculairement, ont été retrouvés chez les chimpanzés et bonobos vivant en sanctuaires et chez les gorilles sauvages (Duval et al., 2010 ; Krief et al., 2010 ; Liu et al., 2010).

Figure 3

Figure 3

Parasites Laverania, Groupe Plasmodium falciparum (modifié d'après Rayner et al., 2011).
Laverania parasites, Plasmodium falciparum group (modified from Rayner et al., 2011).

19Les découvertes récentes sur les Plasmodium de grands singes en Afrique représentent des grandes avancées dans ce domaine et sont le reflet de l’utilisation et du développement des outils de diagnostics moléculaires qui sont des techniques sensibles et de qualité. Les résultats présentés par les différentes équipes sont, par conséquent, essentiellement basés sur la diversité moléculaire et génomique (génome mitochondrial) de ces parasites. Les conclusions/hypothèses qui en découlent sont alors basées sur des divergences moléculaires et des données phylogénétiques. Leurs caractéristiques morphologiques (formes circulantes dans le sang), leurs vecteurs et leurs cycles biologiques, qui sont des aspects importants dans la description de nouveaux parasites du genre Plasmodium, restent à être documentés. Leur biogéographie, leur répartition et leur prévalence chez les différentes espèces et sous-espèces de grands singes doivent être davantage renseignées et de façon plus harmonieuse sur l’ensemble des territoires de répartition des grands singes en Afrique. L’impact de la diversité des Plasmodium de grands singes africains sur l’Homme et leur rôle potentiel de réservoir naturel pour les espèces plasmodiales infectant l’homme restent également à être évalués, via les interactions et échanges parasitaires intra-espèces et les potentiels échanges parasitaires inter-espèces. De même, il est primordial d’évaluer l’impact de la diversité des Plasmodium de grands singes africains sauvages sur la dynamique de ces populations. L’association et la confrontation des données concernant des aspects écologiques et environnementaux, éthologiques, biologiques, régimes alimentaires, sanitaires et vectoriels pourraient représenter des éléments importants dans la compréhension des infections parasitaires du genre Plasmodium chez les grands singes.

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Bibliographie

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Notes

1  Mes remerciements à la SFDP pour son invitation à rédiger cet article ainsi qu’au Labex BCDiv « Diversités biologiques et culturelles : origines, évolution, interactions, devenir » du Muséum national d’Histoire naturelle pour son soutien financier.

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Table des illustrations

Titre Figure 1
Légende Phylogénie des Plasmodium des Primates non humains (PNH) et de l’Homme. (modifié d'après Duval et Ariey, 2012).Phylogeny of Non-human primates (NHP) and human Plasmodium (modified from Duval and Ariey, 2012)
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1178/img-1.jpg
Fichier image/jpeg, 64k
Titre Figure 2
Légende Parasites non-Laverania, groupes Plasmodium vivax, P. ovale et P. malariae (modifié d'après Liu et al., 2010).Non-Laverania parasites, Plasmodium vivax, P. ovale and P. malariae groups (modified from Liu et al., 2010).
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1178/img-2.jpg
Fichier image/jpeg, 60k
Titre Figure 3
Légende Parasites Laverania, Groupe Plasmodium falciparum (modifié d'après Rayner et al., 2011).Laverania parasites, Plasmodium falciparum group (modified from Rayner et al., 2011).
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1178/img-3.jpg
Fichier image/jpeg, 41k
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Pour citer cet article

Référence électronique

Linda Duval, « Plasmodium chez les grands singes africains », Revue de primatologie [En ligne], 4 | 2012, document 14, mis en ligne le 17 décembre 2012, consulté le 21 mai 2018. URL : http://journals.openedition.org/primatologie/1178 ; DOI : 10.4000/primatologie.1178

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Auteur

Linda Duval

Muséum National d’Histoire naturelle (MNHN), Adaptation des Protozoaires à leur Environnement USM504/UMR7245 MNHN/CNRS, 61 rue Buffon CP52 Paris, France.
Auteur pour la correspondance : linduval@yahoo.fr

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