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Les services écologiques des bonobos (Pan paniscus)1

Ecological services performed by the bonobo (Pan paniscus)
David Beaune, François Bretagnolle, Loïc Bollache, Chloé Bourson, Gottfried Hohmann et Barbara Fruth

Résumés

L’écologie des forêts d'Afrique tropicale dépend non seulement de la protection des habitats, mais également de la protection des espèces qui la composent telle que les primates frugivores, identifiés parmi les disperseurs de graines les plus importants pour de nombreuses plantes. L’étude de la dispersion de graines par des bonobos (Pan paniscus) dans une forêt tropicale humide du bassin du Congo est ici présentée. Les bonobos sont principalement frugivores (66% de toutes les sessions d'alimentation). Ils passent environ 3,5 h/jour à avaler des graines qui sont transportées dans l’intestin pendant 24 heures en moyenne. Pendant l'étude comportementale (22 mois), les graines de plus de 91 espèces de plantes ont été identifiées comme étant dispersées par endozoochorie dans l’estomac à une distance moyenne de 1,2 km de l'arbre-parent. Les graines passées germent plus rapidement, à des taux plus élevés et avec une plus grande survie post-dispersion que les graines non passées par le tube digestif d’un bonobo. L'influence du bonobo dans le réseau écologique devrait affecter 40 % des espèces d’arbres et 65 % des arbres individuels. Puisque les chevauchements fonctionnels avec d'autres frugivores sont faibles, le bonobo en tant que vecteur de dispersion de graines est susceptible d'affecter la structure et la dynamique des forêts. Nos conclusions classifient le bonobo (espèce menacée d’extinction) comme probable jardinier de la forêt du Congo.

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Historique

Soumis 9 septembre 2013. Accepté 30 septembre 2013

Texte intégral

1 Introduction

  • 1  Remerciements. Nous remercions l’Institut Congolais pour la Conservation de la Nature (ICCN) pour (...)

1En 2013, la Société Francophone de Primatologie s’est réunie au pays des bonobos à Kinshasa. De nombreuses avancées ont été faites en ‘bonobologie’. Mais jusqu’à récemment très peu concernant leur rôle écologique dans l’écosystème (Beaune, 2013). Ce papier présente la version française des résultats publiés dans le ‘Journal of tropical ecology’ en partie grâce à la société francophone de primatologie (Beaune et al., 2013e).

2Dans les forêts tropicales, les espèces frugivores sont intégrées dans un réseau écologique complexe d’interactions plante-animal. Ceci influençant fortement la composition, la diversité et la structure des communautés d'espèce végétale. De 70 % à plus de 90 % des espèces de plantes à fruits dépendent des animaux pour la dispersion de graine (Beaune et al. 2013a ; Gautier-Hion et al., 1985 ; Janson, 1983 ; Jordano, 2000 ; Muller-Landau 2007 ; Wright et al., 2007). Plusieurs espèces de frugivore interagissent avec une espèce fruitière, mais les disperseurs diffèrent dans leur efficacité de dispersion, c.-à-d. ‘le nombre de nouveaux adultes produits par les activités de dispersion d'un disperseur’ (Schupp, 1993). L’efficacité de dispersion de graine (SDE en anglais) est affectée par le nombre de graines dispersées (quantité) et la qualité de la dispersion, c.-à-d. la probabilité qu'une graine dispersée produise un nouvel adulte (Schupp et al., 2010). La qualité de la dispersion est fortement influencée par le traitement de la graine pendant le processus d’acquisition/digestion et par la qualité du dépôt de graine comprenant la distance de dispersion. Beaucoup de caractéristiques du frugivore telles que son comportement et sa physiologie alimentaire, son régime, et son mouvement spatial, peuvent influencer la SDE (Schupp et al., 2010). Parmi les frugivores, les mammifères de large taille sont considérés comme des disperseurs principaux de graine en raison de leur diversité de régime (dizaine à centaines d'espèces), les grandes quantités de graines dispersées, et en raison de leurs capacités d'alimentation sur de grands fruits ou de grandes graines (Vidal et al., 2013). C’est le cas en particulier, des plantes produisant de larges graines qui dépendent des vertébrés de grande taille pour leur dispersion et régénération (Poulsen et al., 2001 ; Vanthomme et al., 2010 ; Vidal et al., 2013 ; Wright et al., 2007). Les mammifères de grande taille sont également impliqués dans la dispersion longue distance (LDD en anglais) qui influencent la survie et la structure génétique des populations de plantes avec un effet ultime sur la structure forestière (Bohrer et al., 2005). Cependant, les animaux sont chassés et extraits des forêts tropicales africaines à un taux environ six fois supérieur à un taux durable de prélèvements (Fa et al., 2005). Cette crise de la viande de brousse produit une myriade d'effets cascade sur le réseau mutualistique plante-disperseur qui in fine affectera les écosystèmes d’Afrique centrale (Brodie et al., 2009 ; Fa et al., 2005 ; Milner-Gulland et al., 2003 ; Muller-Landau 2007). Le massacre de la communauté de vertébrés (aussi appelé syndrome des forêts vides ou encore syndrome de défaunation) génère des modifications de la dynamique spatio-temporelle de la pluie de graine, de sa diversité et modifie la régénération des populations de plantes (Howe et Miriti, 2004 ; Redford, 1992 ; Wright et al., 2007). Les espèces de grands singes des forêts africaines (chimpanzé, bonobo et gorille) sont considérées comme principaux disperseurs de graines de plantes à fruits, mais on connait assez peu leur efficacité de dispersion de graine (SDE, quantitativement et qualitativement) (Chapman et Onderdonk, 1998 ; Effiom et al., 2013 ; Gross-Kamp et Kaplin, 2011 ; Voysey et al., 1999, Wrangham et al., 1994). Cependant, cette information est importante afin d'évaluer si le service de dispersion fourni par ces primates pourrait être compensé, au moins partiellement, par d'autres espèces de frugivore (Effiom et al., 2013).

3Dans l’étude présentée (Beaune et al., 2013e), nous avons étudié la consommation de fruits d'une communauté de bonobos afin d'évaluer leur SDE. Premièrement, nous avons estimé la courbe/grain de dispersion (la fonction qui décrit la probabilité de dispersion en distances à la source, Nathan et Muller-Landau, 2000). En second lieu, nous avons évalué l'importance écologique des bonobos dans l'écosystème en étudiant la diversité de la communauté végétale et son abondance. Troisièmement, nous avons comparé la pluie de graine résultant de la dispersion par des bonobos à celle produite par d'autres disperseurs de graine en passant en revue la littérature. Nous présumons que plusieurs espèces de plante sont adaptées à l’endozoochorie via l'intestin des bonobos et que ces graines passées germent mieux que les graines non dispersées par les bonobos.

2 Matériel et méthodes

2.1 Site et espèce d’étude

4Nous connaissons moins de choses sur les bonobos (Pan paniscus Schwarz, 1929), le dernier grand singe découvert et décrit (famille Hominidae). Il est endémique de la République Démocratique du Congo (RDC) et vit sur la rive sud du fleuve Congo. Plus de 50 % du régime du bonobo est composé de fruits, caractérisant le bonobo comme important frugivore, mais peu est connu au sujet de son rôle dans la dispersion de graine (Beaune, 2012 ; Idani, 1986 ; Tsuji et al., 2010). Le rôle écologique de ce primate est particulièrement important dû à son statut critique de conservation (Hart et al., 2008). Les évaluations de population de cette espèce menacée fluctuent actuellement entre 15 000 et 20 000 animaux (Fruth et al., 2013).

Figure 1

Figure 1

Le site de recherche LuiKotale, RDC. (photo LKBP / David Beaune).
The field station of LuiKotale, DRC. (photo LKBP / David Beaune).

5Les travaux de terrain ont eu lieu entre septembre 2009 et juin 2011 au site de recherche LuiKotale (LK, Figure 1) (2°47’S-20°21’E), situé à la frange du sud-ouest du parc national de la Salonga, République démocratique du Congo (RDC) (Hohmann et Fruth, 2003). L'emplacement d'étude se compose de > 100 km² de forêt tropicale humide primaire (pour plus de détails voir Beaune et al., 2013a, b, c ; Fruth, 2011). L’étude des membres de la communauté Bompusa est continue depuis 2002. La communauté consiste en 33-35 individus matures vivant sur un territoire de 40 km². Ils sont entièrement habitués à l'observation humaine depuis 2007. Les bonobos sont individuellement connus par des traits physiques tels que les malformations, la morphologie, la structure et la coloration des membres, des parties génitales et du visage. Le groupe d'étude est libre ; toutes les méthodes d’observation sont non invasives (Figure 2). Les chercheurs n'ont pas contraint, ne sont pas entrés en contact ou n'ont pas agi avec leurs sujets d'étude. La protection des animaux est la priorité, prévalant sur les intérêts scientifiques. Les méthodes de recherches employées sont conformes aux conditions et directives de l'Institut Congolais pour la Conservation de la Nature, et adhèrent aux conditions légales du pays d'accueil, la République démocratique du Congo.

Figure 2

Figure 2

Une communauté habituée de bonobo avec individus identifiables: Les bonobos de la communauté de Bompusa sont indifférent à l'observateur humain, permettant ainsi les observations comportementales (gauche : Zed qui s’endort en confiance devant moi ; droite : Ida mangeant des pousses d’Haumania) (LuiKotale, RDC ; photos LKBP / David Beaune).
Habituated bonobo community with recognizable individuals: Bonobos of the Bompusa community are indifferent of researchers which allows behavioural data record (left: Zed falling asleep in front of me; right: Ida eating Haumania stem) (LuiKotale, DRC; photos LKBP / David Beaune).

2.2 Comportement alimentaire des Bonobos

6De septembre 2009 à juin 2011, les données comportementales des bonobos ont été enregistrées pendant plus de 22 mois, correspondant à 1879 heures d’observations pendant 315 jours. Les bonobos vivent dans une société de fission-fusion dans laquelle, dépendamment des saisons et de la période journalière, la communauté se fractionne en plusieurs sous-groupes composés de mères, de leur(s) enfant(s) (incluant souvent aussi les mâles adultes) et leurs alliées. Les sous-groupes sont largement cohésifs (la plupart des animaux conduisant les mêmes activités en même temps), nous avons considéré comme étant l'activité de groupe celui de la majorité (> 50% des bonobos) des animaux observés durant les activités d’alimentation (c.-à-d. focale continue de sous-groupe ; Altmann, 1974 ; Beaune et al., 2013c). Le suivie continu s’arrête lorsque le groupe est hors de vue ou si le contact a été perdu. Afin d'enregistrer la part relative des sessions d'alimentation (commençant par le premier mouvement de main à bouche, s'arrêtant avec un autre comportement) dans des activités quotidiennes ; et parmi les sessions d'alimentation (la part relative concernant les interactions avec des plantes) les interactions sont catégorisées (c.-à-d. granivorie, herbivorie, frugivorie avec effet positif ou neutre de dispersion de graine). La durée de la session d'alimentation, de traitement de la plante consommée et de sa graine (craché, croqué, ingéré) a été enregistrée. Les nourritures ont été classifiées en cinq catégories : (1) fruits (le fruit entier ingéré avec ses graines ou la pulpe sans ses graines) (2) feuilles/tiges/écorce/sève (3) graines (4) animales et (5) autre nourriture (miel, champignons, sol).

2.3 Distance de dispersion

7Les distances réelles de dispersion par les bonobos ont été calculées par des observations directes. Autant que possible, les bonobos ont été suivis quotidiennement du nid au nid suivant (approx. 5 h 30-17h30). Les itinéraires quotidiens des sous-groupes ont été géoréferencés avec GPS (Garmin® 60CSX, un point toutes les 5 minutes). Toutes les fois qu'un individu a avalé le fruit d'une espèce non mangée dans les précédentes 36 heures, sa graine a été considérée comme graine marqueur et l'individu a été surveillé sans interruption (pas la nuit) jusqu'à ce que les graines de l'espèce nouvellement ingérée aient été trouvées dans ses fèces. La distance linéaire de dispersion a été calculée avec des positions GPS de l'arbre parent au site géoréférencé du dépôt de graine. Quand plusieurs bonobos du groupe avaient ingéré de nouvelles graines marqueur, seulement un individu aléatoire a été inclus dans le modèle de dispersion pour éviter des biais dans le calcul de distance, alors que tous étaient inclus dans le calcul du temps transit. Le nuage et la courbe de dispersion ont été évalués grâce à un modèle mécanistique basé sur les mouvements empiriques des bonobos et au temps de transit des graines estimé à 24 h pour des bonobos in naturae (Beaune et al., 2013c ; Nathan et Muller-Landau, 2000). Cette courbe est fréquemment employée comme descripteur quantitatif de dispersion de graine, car elle combine l'information des mouvements (distances, positions) et le temps de passage dans l’intestin des vecteurs animaux.

2.4 Plantes ingérées

8Les plantes ingérées par des bonobos ont été identifiées par leur nom vernaculaire et déterminées post hoc en comparaison aux collections de l’herbier du « projet Cuvette Centrale comme réservoir de plantes médicinales », composées de 7300 vouchers en mai 2010 (Fruth, 2011). Si inconnus, les échantillons furent catégorisés comme NID (non - identifié), et conservé pour identification future. Toutes les plantes consommées (arbres, lianes et arbustes) ont été recensées. Les espèces végétales ont été considérées comme dispersées par endozoochorie lorsque les graines déféquées ont été observées intactes. De tels cas ont été classifiés comme frugivorie avec le mutualisme de dispersion de graine par les bonobos. Les plantes avec graines qui n'ont pas été ingérées mais ont été crachées sur place sans dispersion horizontale primaire ont été classifiées comme frugivorie sans endozoochorie. Les plantes bonobo-dispersées de la communauté LK ont été comparées aux plantes consommées par les bonobos de Wamba (Kano et Mulavwa, 1984) et de Lomako (Badrian et Malenky, 1984), les deux autres plus anciens sites de recherches sur les bonobos, pour évaluer les similitudes entre forêts.

2.5 Représentation des arbres bonobo-dispersés

9Pour évaluer l'impact du bonobo et ses services de dispersion sur la communauté d'arbres, l’abondance et la diversité relative de ces arbres avec le reste de la communauté forestière ont été calculées (efficacement dispersé étant déterminé dans les autres paragraphes) dans 12 quadras de forêt primaire hétérogène terra firme. Les quadras ont été placées aléatoirement dans le territoire de la communauté de bonobo. De février à juin 2011, tous les arbres > 10 cm dbh (diamètre à hauteur de poitrine) étaient recensés dans ces 12 quadras de 1 ha (100 x 100 m) chacun. La diversité relative fut calculée avec le nombre d’espèces bonobo-dispersés dans les quadras divisé par le nombre d’espèces totales. L'abondance relative a été calculée avec le nombre d’arbres bonobo-dispersé dans les quadras, divisé par le nombre d'arbres total.

2.6 Dispersion de graines/viabilité/germination/survie

10Des fèces de Bonobo ont été collectées à LK entre avril 2002 et juin 2011 (N = 1152). Les fèces et leurs graines ont été pesées (masse fraîche) ; le nombre de graines par fèces a été compté pour chaque espèce. Pour examiner la viabilité de germination des graines qui sont passées par le système digestif de bonobos, nous avons extrait des graines à partir des fèces rassemblées entre janvier 2010 et juin 2011. Les graines ont été emballées dans des feuilles d’Haumania spp. et déposées dans une pépinière le même jour. La pépinière était une plateforme surélevée (170 cm de haut) in situ sous canopée. 200 cm long × 100 cm large, remplis de sol naturel (6 cm prof), et sécurisé par des pieds à l’épreuve des prédateurs granivores. Chaque graine a été marquée et suivie quotidiennement. L'apparition de la radicule (germination) (Beaune et al., 2013d) et la viabilité relative (proportion de graines qui ont germé) a été notée.

11Pour mesurer l’influence de la manipulation des graines ou de l’ingestion sur le potentiel germinatif, le pourcentage de germination de graines d’un même parent soumis à différents traitements (mimant trois modes de dispersion) a été comparé. Traitement avec dispersion : (1) par barochorie (graine incorporée dans son péricarpe (fruit) ; (2) par crachement de graine zoochorie (graine avec péricarpe ôté) ; et (3) par endozoochorie (graines après passage dans l'intestin de bonobo). Dès qu’un bonobo fut observé en train d’ingérer une nouvelle espèce, des fruits ont été directement collectés sur l’arbre parent et soumis au traitement imitant la barochorie et le recrachement. Les graines ingérées (endozoochorie) ont été collectées le jour suivant dans les fèces des bonobos identifiés. Les graines ont été marquées, placées dans la pépinière en lignes alternées (mixant les effets locaux) le soir même de la collection (D0), et surveillées quotidiennement jusqu'à ce qu'elles se décomposent ou germent.

12Pour évaluer la viabilité réelle et le recrutement des graines dans leurs fèces in situ, 45 fèces déféquées entre janvier 2010 et mai 2011 (et non utilisés pour les expériences ci-dessus) ont été suivies de 1 à 18 mois. La composition en espèce de graine a été déterminée par inspection visuelle. Les recrues de jeune plante ont été comptées une fois par semaine.

2.7 Pluie de graine

13La pluie de graine dispersée quotidiennement par les bonobos a été calculée selon Poulsen et al. (2001) : Pluie de gaine = nombre de graine déposée par bloc fécal x taux de défécation x densité de bonobo

14La densité de population a été prise de (Mohneke et Fruth, 2008) avec 0.73 bonobo km-2. Le taux de défécation a été calculé sur la base des suivis continus d’individus. Le nombre de graines déposé a été calculé avec le nombre moyen de graines compté dans les fèces collectées. L’influence du sexe et de l'âge (adulte, subadulte) a été testée avec des analyses de variance (ANOVA), avec les facteurs étant considérés comme effets fixes.

2.8 Chevauchement fonctionnel – parmi la communauté de primate

15En plus des bonobos, 41 autres espèces de vertébrés frugivores ont été recensés à LuiKotale, comprenant des oiseaux, des chauves-souris, des civettes, des singes et autres animaux (Beaune et al., 2013a). L’investigation du chevauchement fonctionnel n’a pu se concentrer que sur la communauté de primate diurne de LK de février à juin 2011. Les observations furent faites simultanément par deux équipes (une bonobo, l’autre singe). Contrairement aux bonobos, les singes n'ont pas été habitués (Bourson, 2011). Les comportements alimentaires et la manipulation de graine ont été évalués par le protocole mentionné ci-dessus. Le chevauchement fonctionnel a été mesuré en utilisant le coefficient de similitude de Jaccard (Real et Vargas, 1996)

3 Résultats

3.1 Alimentation des bonobos identifié et mesuré

16Un total de 133 espèces végétales a été enregistré dans le régime alimentaire des bonobos pendant la période d'étude de 22 mois (Tableaux I et II). Parmi ces espèces, 107 (80 %) ont des fruits ingérés par les bonobos. Le comportement alimentaire a représenté 992 h d’observation continue (d’après 1879 h d’observation totale). Les groupes de bonobos investissent (moyenne ± ES) 52,8 % ± 1,1 % de leur activité quotidienne en sessions d'alimentation. Pendant les 315 j avec un temps moyen d'observation de 6 h d-1 (sans différence entre le matin et les données d'après-midi), 4129 sessions d’alimentation furent observées. Les fruits de 91 espèces ont été ingérés avec leurs graines avalées. Ces espèces appartiennent à 45 genres de 25 familles de plantes. Les graines de 56 de ces espèces ont été trouvées intactes dans les fèces, confirmant l’endozoochorie par les bonobos.

Tableau Ia

Tableau Ia

Légende : voir Légende Tableau Ic
Legend : see Table Ic

Tableau Ib (Tableau I, suite)

Tableau Ib (Tableau I, suite)

Légende : voir Légende Tableau Ic
Legend : see Table Ic

Tableau Ic (Tableau I, suite et fin)

Tableau Ic (Tableau I, suite et fin)

Plantes consommées par les bonobos (X = consommation confirmée) avec graines dispersées à LuiKotale, RDC.W indique que l'espèce existe et est consommée par des bonobos à Wamba (Kano et Mulavwa, 1984); L = idem pour Lomako (Badrian et Malenky 1984; Fruth, données non publiées); I = graines trouvées intactes dans les fèces, V = graines mises en pépinière et viables, le rapport n'est pas présenté dut au recensement interrompu. NID = non identifié. Nomenclature botanique suivant l’African Plants Database (version 3.4.0) de: http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​ et la nomenclature non publiée d'espèces récemment décrites (Fruth et al., 2013).
Plants consumed by bonobo (X = confirmed consumption) with seed dispersal in LuiKotale, DRC. W indicates that the species exists and is consumed by bonobos at Wamba (Kano & Mulavwa 1984); L = same for Lomako (Badrian & Malenky 1984; Fruth, unpublished data); I = seeds were found intact in faeces, V = seedswere tested and found viable in nursery trials but ratio is not presented because censuswas interrupted. NID = not identified. Botanical nomenclature follows the African Plants Database (version 3.4.0) from http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​ and unpublished nomenclature of recently described species (Fruth et al., 2013).

17Parmi ces sessions d’alimentation, 54,5 % ± 4,4 % incluent l'ingestion du fruit avec dispersion de graine établie (c.-à-d. frugivorie avec ingestion de graine et dépôt observé, Figure 3), 0,6 % ± 0,2 % incluent l'ingestion du fruit, mais le dépôt des graines n'a pas été confirmé (données insuffisantes) et 7,3 % ± 3,0 % comprennent l'ingestion du fruit, mais les grandes graines n'ont pas été avalées (p. ex. Mammea africana avec une taille de graine moyenne de 62 ± 1 mm, Anonidium mannii 42 ± 2 mm, Irvingia gabonensis 55 ± 2 mm) (pour chacune de ces espèces mesurées, N ≥ 10). Le transport ces de larges graines à des distances d'environ 100 m (max = 426 m) avec la main ou la bouche a été observé.

Tableau II

Tableau II

Plantes consommées par les bonobos (X = consommation confirmée) sans dispersion de graines à LuiKotale, RDC.W indique que l'espèce existe et est consommée par des bonobos à Wamba (Kano & Mulavwa 1984); L = idem pour Lomako (Badrian & Malenky 1984); Fruth, unpubl. data); NID = non identifié. Nomenclature botanique suivant l’African Plants Database (version 3.4.0) de: http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​.
Plants consumed by bonobos (X = consumption confirmed) without seed dispersal, LuiKotale DRC.W indicates that the species exists and is consumed by bonobos at Wamba (Kano & Mulavwa 1984) L = ditto for Lomako (Badrian & Malenky 1984) Fruth, unpubl. data). NID = unidentified. Botanical nomenclature following the African Plants Database (version 3.4.0) from: http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​.

18L’ingestion de nourriture autre que les fruits telle que les feuilles, la végétation herbacée terrestre, les fleurs, les tiges et l'écorce compose 30,0 % ± 3,3 % des sessions d’alimentation. Le reste consiste en des sessions granivores (3,4 % ± 2,4 %), carnivores (écureuils, singes : Procolobus tholloni, poussins, duikers: Cephalophus spp.) (0,9 % ± 0,2 %) et d’autres aliments (miel, sol de termite, session de creusement dans le sol pour des truffes et probablement des larves d'insectes, etc.) (3,3 % ± 0,9 %).

Figure 3

Figure 3

Part des interactions des bonobos (herbivorie, faunivorie, frugivorie dont service de dispersion de graines, et autre) pendant les sessions d’alimentation (22 mois ; 1879 h); les barres d'erreur indiquent ES. Autre = miel, champignons, sol et inconnu. LuiKotale, RDC.
Percentage of each bonobo interaction (herbivory, faunivory, frugivory including seed dispersal service, etc.) during the feeding sessions (22 mo; 1879 h of continuous group scans); Error bars indicate SE. Other = honey, mushrooms, soil and unknown. Location is LuiKotale, DRC.

3.2 Distance de dispersion

19Pour mesurer la distance de dispersion des graines, 75 voyages géoréférencés de graines de 12 espèces végétales ont été utilisés, quand l'observation était continue de la première ingestion à la première défécation. La distance moyenne de dispersion à l'arbre parent est de 1183 ± 88 m (CI95% = 1007-1358 m) ; gamme = 0-2995 m, Figure 4). La courbe de distance de dispersion résultante est une fonction de densité de probabilité, caractérisée par une distribution unimodale leptokurtique, avec une large queue (right skewness = 0,63 ; kurtosis = 2.61). Les bonobos dispersent à de longues distances, avec 93,3 % des dispersions de graines > 100 m.

Figure 4

Figure 4

Distances de dispersion induites par les bonobos à LuiKotale RDC (N = 75, événements de dispersion de 12 espèces de plantes différentes).
Dispersal-distance kernel induced by bonobos in LuiKotale, DRC (N = 75 dispersal events of 12 different plant species recorded).

3.3 Viabilité et survie des graines

20Parmi les 56 espèces dont les graines ont été observées avalées et déféquées intactes par les bonobos, les graines de 35 espèces ont été soumises à un recensement de viabilité dans la pépinière (il n'était pas possible d'apporter des échantillons des 21 autres espèces dû aux conditions de terrain). De cela, 97 % étaient viables, avec émergence de radicule observée (NB: pour l'espèce non germée seulement cinq graines de Momordica foetida purent être suivies) (Tableau I).

21Concernant l'influence de la manipulation des graines sur le potentiel germinatif : le pourcentage de germination est plus important pour les graines sans péricarpe (crachées) que pour les graines restées dans la pulpe, bien que les différences aient été significatives pour seulement quatre espèces sur sept avec une taille d'échantillon suffisante (P < 0,001 ; analyse de puissance = 100 %) (Figure 5a).

Figure 5a

Figure 5a

Pourcentage de germination de sept espèces (Cissus dinklagei, Diospyros sp.,Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis, Uapaca sp., Zeyherella longepedicellata) avec (vert) et sans fruit (violet) LuiKotale, RDC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 avec t-test. les barres d'erreur indiquent ES. Les chiffres sur les barres indiquent N (d’après Beaune et al., JTE 2013).
Germination percentage of seven species (Cissus dinklagei, Diospyros sp.,Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis, Uapaca sp., Zeyherella longepedicellata) with (green) and without fruit (violet). Location is LuiKotale, DRC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 after t-test. Error. Bars indicate SE. Numbers on the bars are N.

22Le pourcentage de graines passées par un bonobo (endozoochorie) qui germent est encore plus important que ces dernières graines sans péricarpe (zoochorie crachée). Les différences étant significatives pour seulement quatre espèces sur huit avec une taille d’échantillon suffisant (P < 0,05 ; analyses de puissance ≥ 99 %) (Figure 5b).

Figure 5b

Figure 5b

Pourcentage de germination de huit espèces (Cissus dinklagei, Cola gigantea, Dacryodes yangambiensis, Dialium corbisieri, Garcinia ovalifolia, Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis) comparant les graines passées par un bonobo (rouge) et des graines sans fruit non passées par un bonobo (violet). LuiKotale, RDC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 avec t-test. Les barres d'erreur indiquent ES. Les chiffres sur les barres indiquent N (d’après Beaune et al., JTE 2013).
Germination percentage of eight species (Cissus dinklagei, Cola gigantea, Dacryodes yangambiensis, Dialium corbisieri, Garcinia ovalifolia, Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis) comparing passed through bonobos (red) and unpassed seeds without fruit (violet). Location is LuiKotale, DRC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 after t-test. Error bars indicate SE. Numbers on the bars are N.

23Pour la viabilité des graines in situ, parmi les 45 fèces suivies, 67 % ± 8 % ont produit des plantules (CI95% = 53 %-81 %). De façon générale, huit genres ont été identifiés. Le recrutement a probablement continué après le suivi de 1 à 18 mois. Dans une expérience non publiée, le T50 (temps où 50 % des graines ont germé) pour les graines passées au travers des bonobos était de : Zeyherella longepedicellata, =50 j; Diospyros sp., 7 j; Guarea laurentii, 20 j; Garcinia sp., 63 j; Manilkara yangambiensis, 44 j.

3.4 Diversité et abondance des arbres dispersés par des bonobos

24En se focalisant sur les arbres seulement, 5233 adultes ont été recensés dans les quadras de 12 1-ha. Un total de 40,1 % ± 0,8 % de ces espèces d’arbres est dispersé par les bonobos via l’endozoochorie (Figure 6). Ceci représente 64,7 % ± 1,3 % de tous les arbres enregistrés dans ces quadras. L’abondance des espèces endozoochoriques n'est pas également distribuée. Quelques espèces seulement expliquent cette majorité d’arbres bonobo-dispersés, comme Greenwayodendron suaveolens et Dialium spp., qui à eux seuls représentent 32 % des arbres.

Figure 6

Figure 6

Richesse spécifique (noir) et abondance des arbres (blanc) affectés par les services écologiques de dispersion de graine (Endozoochorie et Zoochorie ; ‘Zoochorie’ implique dispersion de graine sans transport interne dans le tube digestif) et prédation (granivorie). L’ordonnée indique la proportion d’espèce d’arbre (diversité) ou du nombre d’arbre (abondance) (N = 12 1-ha quadras). Les barres d'erreur indiquent ES. LuiKotale, RDC.
Tree species richness (black) and abundance of trees (white) affected by bonobo seed dispersal service (endozoochory and zoochory; ‘zoochory’ implies seed dispersal without internal transport) and predation (granivory). The y-axis depicts the average proportion of tree species (diversity) or tree individuals (abundance (N = 12 1-ha plots). Error bars indicate SE. LuiKotale, DRC.

3.5 Pluie de graine

25Seize individus matures (5 mâles + 11 femelles) ont été suivis pour déterminer les intervalles de défécation. Un total de 74 défécations a été enregistré (1 mai 2010-31 mai 2011), avec pour résultat une moyenne de 7,55 défécations par jour entre l'aube et le crépuscule. Ainsi, l'intervalle de défécation pour chaque individu est en moyenne 95± 3 min. Il ne semble pas y avoir d’effet sexe (t = 0,244 ; df = 12,5 ; P = 0,811) ou âge (adulte, subadulte) (t = -0,332 ; df = 4,38 ; P = 0,755) sur l’intervalle de défécation. En tenant compte de la densité de population de bonobo à LK, on estime que la pluie de graine induite par les bonobos dans la région de LuiKotale est de 441 graines j-1 km-². En extrapolant avec la durée de vie moyenne des bonobos en liberté (50-55 ans), un individu devrait disperser au cours de sa vie 9,1 tonnes de graines ou encore 11,6 millions de graines (sont exclues les graines < 2 mm comme les graines de Ficus spp. et Musanga cecropioides).

3.6 Chevauchement fonctionnel – parmi la communauté de primate

26La communauté de primates diurnes de la zone d’étude est composée de membres de trois familles : Hominidae: P. paniscus; Colobidae: Colobus angolensis (P. Sclater, 1860), Piliocolobus tholloni (Horn, 1987); Cercopithecidae: Lophocebusaterrimus (Oudemans, 1890), Cercopithecus wolfi (A Meyer, 1891), Cercopithecus ascanius (Audebert, 1799), Cercopithecus neglectus (Schlegel, 1876) et Allenopithecus nigroviridis (Pocock, 1907). Dans 16 fèces de C. angolensis analysées, et 124 fèces de P. tholloni, aucune graine n’a été découverte. Les singes des marais (A.nigroviridis) et de Brazza (C.neglectus) vivent dans les zones de forêt ripisylve. Bien que les bonobos visitent occasionnellement ces habitats et se nourrissent de quelques espèces, nous ne pouvons assurer de chevauchement fonctionnel des singes de marais et de Brazza avec les bonobos, dû au manque de données. Parmi un total de 124 fèces de L. aterrimus, 11,3 % contenaient des graines intactes et 62,9 % des fragments de graines. Le nombre moyen de graines intactes par fèces était de 0,19 ± 0,06 (N = 124). Parmi 78 fèces de C. wolfi, 17,9 % contenaient les graines intactes de six espèces différentes dont Dialium sp. comme seules espèces communément dispersées par les bonobos. En moyenne, chaque fèces contenaient 0,39 ± 0,99 graine. Pour C. ascanius, 35,2 % des 118 fèces contenaient des graines (moyenne de 2,8 ± 0,15) de 16 espèces. Basées sur des observations directes, les deux espèces dispersent d’autres espèces en recrachant les graines. Par conséquent, le nombre total d’espèces dispersées est de N = 18 pour C. wolfi et N = 23 pour C. ascanius. Basés sur ces cinq mois d’étude, les indices de Jaccard montrent que les chevauchements fonctionnels des singes avec les bonobos sont assez faibles. Les bonobos ont partagé 17,1 % des espèces dispersées avec C. ascanius et 16.1 % avec C. wolfi. Seulement 4,8 % des plantes dispersées par L. aterrimus le sont aussi par les bonobos.

4 Discussion

27Cette étude présente ici le service écologique de dispersion de graine par les bonobos (Pan paniscus), un grand singe, principalement frugivore de la partie sud du bassin du Congo. Dans le site de recherche de LuiKotale, 133 espèces de plantes dont les fruits sont consommés par les bonobos ont été observées. Parmi ces plantes 91 furent ingérées avec les graines. Ces plantes bonobo-dispersées représentent 40 % des espèces d’arbres ou 65 % des arbres en tant qu’individus. Le nombre d’espèces interagissant avec les bonobos à LK est concordant avec les deux autres sites de recherches de Wamba et Lomako (Tableaux I et II). Kano et Mulavwa (1984) ont rapporté 113 espèces pour Wamba, représentant un chevauchement de 44 % avec LK au niveau générique. Badrian et Malenky (1984) ont rapporté 81 espèces pour Lomako, représentant un chevauchement de 40 % avec LK au niveau générique. Le fait que le chevauchement au niveau spécifique est relativement faible (8 % et 9 % respectivement) mérite d’être remarqué, suggérant un niveau de biodiversité plus élevé qu’habituellement suggéré dans le bassin du Congo.

28Bien que les bonobos ne soient pas les seuls disperseurs de graine, ils offrent indéniablement d’importants services écologiques de dispersions de graines et sont un nouvel exemple documenté en écologie et primatologie.

29Presque toutes les fèces de bonobo contiennent des graines (98 %), qui représentent plus de la moitié du poids des matières excrétées (67 %), avec en moyenne deux espèces de plantes par déjection. Ces graines restent viables après le passage dans le tube digestif pour la majorité des espèces (97 %). Ces graines germent plus vite et à un plus haut taux que les graines non passées suggérant une levée de la dormance tégumentaire et une adaptation évolutive des graines au transport endozoochorique par les bonobos (Beaune et al., 2013 c, d ; Howe et Smallwood, 1982, Robertson et al., 2006). Des résultats semblables ont été documentés parmi les autres grands singes, montrant leur rôle déterminant dans la régénération des forêts qu’ils occupent (Gross-Camp et Kaplin, 2011, Nielsen et al., 2011, Poulsen et al., 2001). Bien que toutes les étapes de la dispersion d’une graine, sa survie, croissance, jusqu’à sa reproduction n’aient pas été étudiées, cette étude démontre que les bonobos remplissent plusieurs critères pour répondre à la définition de disperseurs efficaces. Par ailleurs, cette étude montre que ces grands singes au vaste territoire, dispersent les graines à de très longues distances, jusqu’à 1,2 km des plantes mères. Ces distances pourraient être bien plus importantes pour certaines graines sachant que le temps de dernière apparition excède la moyenne de 24 h (63 h pour les chimpanzés ; Lambert, 1998). De façon générale, 93,3 % des événements de dispersion sont supérieurs à 100 m. Les longues distances de dispersion (LDD, Nathan et al., 2003) sont déterminantes dans la dynamique de population végétale (Cain et al., 2000) et à LuiKotale, la majorité des plantes zoochores étudiées ne peuvent se reproduire sans dispersion de graines (95 % des espèces étudiées : 18 espèces d’arbres + 1 espèce de liane) et ne recrutent pas sous leur canopée (Beaune, 2012). Ceci étant probablement dû à la dormance tégumentaire et à l’effet densité-dépendant sous la canopée (Beaune et al., 2012a, b, c, 2013b ; Connell, 1971 ; Janzen, 1970 ; Schupp, 1992).

30Par ailleurs, l’endozoochory des bonobos est souvent suivie de la diplochory avec les bousiers. Les tunneliers comme Catharsius sp. enterrent les graines à une profondeur moyenne de 3,5 cm (Beaune et al., 2012a) ce qui les cache aux prédateurs et augmente leur probabilité de survie de 50 % par rapport aux graines restées à la surface (Beaune et al., 2012a). Ces changements de survie peuvent avoir de grandes conséquences dans la démographie de plantes (Fenner, 2000).

31La boucle de reproduction n’est toujours pas bouclée (dispersion secondaire/tertiaire/quaternaire, mortalité post dispersion, compétition, facteurs abiotiques et biotiques, etc. Forget et al., 2005, 2011), mais la partie dispersion impliquant les bonobos est bouclée. Et ceci est probablement applicable pour la plupart des grands singes et leur forêt.

32L’unique et irremplaçable service écologique fourni par les bonobos ne peut être démontré ici. Cependant, les 5 mois d’étude de la communauté de primates montrent peu de redondance fonctionnelle avec les bonobos. Il existe aussi une corrélation entre la taille des frugivores et la taille des graines qu’ils ingèrent (Howe et Smallwood, 1982) et très peu d’animaux sont aussi larges que les bonobos. Il est donc évident que les bonobos sont des disperseurs clefs pour beaucoup de plantes de leur milieu et que les bonobos sont certainement (après les éléphants) des jardiniers de la forêt du Congo.

5 Conclusion

33Pan paniscus est le plus grand primate de son aire de répartition et le second plus grand frugivore après l’éléphant de forêt. Bien que les plantes à fruits peuvent être dispersées par de nombreux frugivores (Beaune et al. 2013a, Gross-Camp et Kaplin 2011) comme des calaos, les singes, les ongulés et les chiroptères, les vecteurs de dispersion des fruits à grosses graines sont plus rares. Ceci implique une certaine dépendance de ces plantes aux frugivores de grande taille comme les bonobos et que ces derniers doivent influer significativement les processus de régénération de ces plantes (Vanthomme et al. 2010). Les grands singes sont aussi spécialisés dans une certaine catégorie de graines de par leurs grandes tailles (Forget et al. 2007). La redondance fonctionnelle avec d’autres singes semble être faible à LK. Très peu de plantes semblent être dispersées à la fois par les bonobos et d’autres singes. Par ailleurs lorsque c’est le cas, les Cercopithecus recrachent souvent les graines (Dominy et Duncan 2005), ce qui est un mécanisme différent de l’endozoochorie des bonobos avec un effet différent sur le recrutement des plantules (Gross-Camp et Kaplin 2011). De plus, l’utilisation des territoires, la taille et les distances journalières sont différentes dans la communauté de primates ce qui affecte les distances de dispersion. Dans les forêts Afrotropicales, les oiseaux et les primates se nourrissent dans des strates différentes de la canopée et présentent donc un faible recouvrement d’espèces qu’ils dispersent (Clark et al. 2001, Fleming 1979, Poulsen et al. 2002). En l’absence de redondance fonctionnelle, la disparition des bonobos signifierait la disparition d’irremplaçables services écologiques. Les stratégies de conservation de la forêt du Congo doit inclure la conservation des espèces clefs, disperseurs de graines comme les bonobos.

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Bibliographie

AltmannJ (1974). Observational study of behavior: sampling methods. Behaviour 49, 227-267.

Badrian N, Malenky R (1984). Feeding ecology of Pan paniscus in the Lomako Forest, Zaire. pp. 275-299 in Susman RL (ed.). The pygmy chimpanzee: evolutionary biology and behavior. Plenum Press, New York.

Beaune D (2012). Latest news from the bonobos: Pan paniscus myths and realities. Revue de Primatologie 4. http://primatologie.revues.org/1090

Beaune D, Bollache L, Bretagnolle F, Fruth B (2012a). Dung beetles are critical in preventing post-dispersal seed removal by rodents in Congo rain forest. J Trop Ecol 28, 507-510.

Beaune D, Bollache L, Fruth B, Bretagnolle F (2012b). Bush pig (Potamochoerus porcus) seed predation of bush mango (Irvingia gabonensis) and other plant species in Democratic Republic of Congo. Afr J Ecol 50, 509-512.

Beaune D, Bollache L, Fruth B, Hohmann G. Bretagnolle F (2012c). Density-dependent effect affecting elephant-seed dispersed tree recruitment (Irvingia gabonensis) in Congo forest. Pachyderm 52, 97-100.

Beaune D, Bretagnolle F, Bollache L, Hohmann G, Surbeck M. Fruth B (2013a). Seed dispersal strategies and the threat of defaunation in a Congo forest. Biodivers Conserv 22, 225-238.

Beaune D, Fruth B, Bollache L, Hohmann G. Bretagnolle F (2013b). Doom of the elephant-dependent trees in a Congo tropical forest. Forest Ecol Manag 295, 109-117.

Beaune D, Bretagnolle F, Bollache L, Hohmann G, Surbeck M, Bourson C. Fruth B (2013c). The Bonobo–Dialium positive interactions: seed dispersal mutualism. Am J Primatol 75, 394-403.

Beaune D, Bollache L, Muganza MD, Bretagnolle F, Hohmann G. Fruth B (2013d). Artificial germination activation of Dialium corbisieri by imitation of ecological process. J Sustain Forest 32, 565-575

Bohrer G, Nathan R, Volis S (2005). Effects of long-distance dispersal for metapopulation survival and genetic structure at ecological time and spatial scales. J Ecol 93, 1029-1040.

Bourson C (2011). La dispersion de graines par une communauté de singes dans le bassin du Congo (LuiKotale, RDC), non publié. M.Sc. dissertation : Université de Bourgogne, Dijon. pp 42.

Brodie JF, Helmy OE, Brockelman WY, Maron JL (2009). Bushmeat poaching reduces the seed dispersal and population growth rate of a mammal-dispersed tree. Ecol Appl 19, 854-863.

Cain ML, Milligan BG, Strand AE (2000). Long-distance seed dispersal in plant populations. Am J Bot 87, 1217-1227.

Chapman CA, Onderdonk DA (1998). Forests without primates: primate/plant codependency. Am J Primatol 45, 127-141.

Clark C, Poulsen J, Parker V (2001). The role of arboreal seed dispersal groups on the seed rain of a lowland tropical forest. Biotropica 33, 606-620.

Connell JH (1971). On the role of natural enemies in preventing competitive exclusion isome marine mammals and in rain forest trees. pp. 298-310 in den Boer PJ, Gradwell G (eds.). Dynamics of populations, PUDOC, Wageningen.

Dominy NJ, Duncan BW (2005). Seed-spitting primates and the conservation and dispersion of large-seeded trees. Int J Primatol 26, 631-649.

Effiom EO, Nuñez-Iturri G, Smith HG, Ottosson U, Olsson O (2013). Bushmeat hunting changes regeneration of African rainforests. P Roy Soc Lond B Bio 280, 1759-1771

Fa JE, Ryan SF, Bell DJ (2005). Hunting vulnerability, ecological characteristics and harvest rates of bushmeat species in afrotropical forests. Biol Conserv 121, 167-176.

Fenner M (2000). Seeds: the ecology of regeneration in plant communities. CABI, New York. 410 pp.

Fleming TH (1979). Do tropical frugivores compete for food? Am Zool 19, 1157-1172.

Forget P-M, Lambert J, Hulme P, Vander Wall S (2005). Seed fate: predation, dispersal and seedling establishment. CABI, Wallingford. 410 pp.

Forget P-M, Dennis A, Mazer S, Jansen P, Kitamura S, Lambert J, Westcott D (2007). Seed allometry and disperser assemblages in tropical rainforests: a comparison of four floras on different continents. pp. 5–36 in Dennis AJ, Schupp EW, Green RJ, Westcott DA (eds.). Seed dispersal: theory and its applications in a changing world., CAB International, Wallingford.

Forget P-M, Jordano P, Lambert JE, Böhning-Gaese K, Traveset A, Wright SJ (2011). Frugivores and seed dispersal (1985–2010); the ‘seeds’ dispersed, established and matured. Acta Oecol 37, 517-520.

Fruth B (2011). The CBD in the Democratic Republic of Congo (RDC): the project "The Cuvette Centrale as a reservoir of medicinal plants” in the process of implementation. Curare 34, 51-62.

Fruth B, Williamson EA, Richardson M (2013). Bonobo Pan paniscus.pp. 853-854 in Mittermeier RA, Rylands AB, Wilson DE (eds.). Handbook of the Mammals of the World.3. Primates. Lynx Edicions, Barcelona.

Gautier-Hion A, Duplantier JM, Quris R, Feer F, Sourd C, Decoux JP, Dubost G, Emmons L, Erard C, Hecketsweiler P, Moungazi A, Roussilhon C, Thiollay JM (1985). Fruit characters as a basis of fruit choice and seed dispersal in a tropical forest vertebrate community. Oecologia 65, 324-337.

Gross-Camp ND, Kaplin BA (2011). Differential seed handling by two african primates affects seed fate and establishment of large-seeded trees. Acta Oecol 37, 578-586.

Hart JA, Grossmann F, Vosper A, Ilanga J (2008). Human hunting and its impact on bonobos in the Salonga National Park, democratic republic of Congo. pp. 245-272 in Furuichi T, Thompson J (eds.). Bonobos: behavior, ecology, and conservation.Springer, New York.

Hohmann G, Fruth B (2003). Lui Kotal - A new site for field research on bonobos in the Salonga National Park. Pan Africa News 10, 25-27.

Howe HF, Miriti MN (2004). When seed dispersal matters. BioScience 54, 651-660.

Howe HF, Smallwood J (1982). Ecology of seed dispersal. Annu Rev Ecol Syst 13, 201-228.

Idani G (1986). Seed dispersal by pygmy chimpanzees (Pan paniscus): a preliminary report. Primates 27, 441-447.

Janson CH (1983). Adaptation of fruit morphology to dispersal agents in a neotropical forest. Science 219, 187-189.

Janzen DH (1970). Herbivores and the number of tree species in tropical forests. Am Nat 104, 501-528.

Jordano P (2000). Fruits and frugivory. pp. 105-156 in Fenner M (ed.). Seeds: the ecology of regeneration in plant communities. CABI, Wallingford.

Kano T, Mulavwa M (1984). Feeding ecology of the pygmy chimpanzees (Pan paniscus) of Wamba. pp. 233-274 in Susman R L (ed.). The Pygmy chimpanzee: evolutionary biology and behavior. Plenum press, New York.

Lambert JE (1998). Primate digestion: interactions among anatomy, physiology, and feeding ecology. Evol Anthropol 7, 8-20.

Mohneke M, Fruth B (2008). Bonobo (Pan paniscus) density estimation in the SW-Salonga National Park, Democratic Republic of Congo: common methodology revisited. pp. 151-166. in Furuichi T, Thompson J (eds.). Bonobos: behavior, ecology, and conservation.Springer, New York.

Milner-Gulland EJ, Bennett EL (2003). Wild meat: the bigger picture.Trends Ecol Evol 18, 351-357.

Muller-Landau HC (2007). Predicting the long-term effects of hunting on plant species composition and diversity in tropical forests. Biotropica 39, 372-384.

Nathan R, Muller-Landau HC (2000). Spatial patterns of seed dispersal, their determinants and consequences for recruitment. Trends Ecol Evol 15, 278-285.

Nathan R, Perry G, Cronin JT, Strand AE, Cain ML (2003). Methods for estimating long-distance dispersal. Oikos 103, 261-273.

Nielsen NH, Jacobsen MW, Graham LLB, Morrogh-Bernard HC, D'Arcy LJ, Harrison M E (2011). Successful germination of seeds following passage through orang-utan guts. J Trop Ecol 27, 433-435.

Poulsen JR, Clark CJ, Smith TB (2001). Seed dispersal by a diurnal primate community in the Dja Reserve, Cameroon. J Trop Ecol 17, 787-808.

Poulsen JR, Clark CJ, Connor EF, Smith TB (2002). Differential resource use by primates and hornbills: implications for seed dispersal. Ecology 83, 228-240.

Redford KH (1992). The empty forest. Bioscience 42, 412-422.

Real R, Vargas JM (1996). The probabilistic basis of Jaccard's index of similarity. Syst Biol 45, 380-385.

Robertson AW, Trass A, Ladley JJ, Kelly D (2006). Assessing the benefits of frugivory for seed germination: the importance of the deinhibition effect. Funct Ecol 20, 58-66.

Schupp E (1992). The Janzen-Connell model for tropical tree diversity: population implications and the importance of spatial scale. Am Nat 140, 526-530.

Schupp E (1993). Quantity, quality and the effectiveness of seed dispersal by animals. Plant Ecol, 107, 15-29.

Schupp EW, Jordano P, Gomez JM (2010). Seed dispersal effectiveness revisited: a conceptual review. New Phytol 188, 333-353.

Tsuji Y, Yangozene K, Sakamaki T (2010). Estimation of seed dispersal distance by the bonobo, Pan paniscus, in a tropical forest in Democratic Republic of Congo.J Trop Ecol 26, 115-118.

Vanthomme H, Bellé B. et Forget, P.-M. 2010. Bushmeat hunting alters recruitment of large-seeded plant species in Central Africa. Biotropica 42, 672-679.

Vidal MM, Pires MM, Guimarães PR (2013). Large vertebrates as the missing components of seed-dispersal networks. Biol Conserv 163, 42–48.

Voysey BC, McDonald KE, Rogers ME, Tutin CEG, Parnell RJ (1999). Gorillas and seed dispersal in the Lope Reserve, Gabon. I: Gorilla acquisition by trees. J Trop Ecol 15, 23-38.

Wrangham RW, Chapman CA, Chapman LJ (1994). Seed dispersal by forest chimpanzees in Uganda. J Trop Ecol 10, 355-368.

Wright SJ, Stoner KE, Beckman N, Corlett RT, Dirzo R, Muller Landau HC, Nuñez-Iturri, G, Peres CA, Wang BC (2007). The plight of large animals in tropical forests and the consequences for plant regeneration. Biotropica 39, 289-291.

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Notes

1  Remerciements. Nous remercions l’Institut Congolais pour la Conservation de la Nature (ICCN) pour la permission de conduire les recherches dans le parc national de la Salonga et le village de Lompole et ses habitants pour leur permission d'utiliser la forêt de leurs ancêtres. Ces recherches ont bénéficié du financement de la société Max-Planck, le ministère allemand fédéral de l'Éducation et de la Recherche, le conseil régional de Bourgogne, la Société Francophone de Primatologie et la Société Française d’Écologie. Nous remercions les travailleurs locaux et internationaux de LuiKotale.
Cet article est la version française de l’article publié en anglais : Ecological services performed by the bonobo (Pan paniscus): seed dispersal effectiveness in tropical forest, David Beaune, François Bretagnolle, Loïc Bollache, Chloé Bourson, Gottfried Hohmann and Barbara Fruth, Journal of Tropical Ecology / Volume 29 / Issue 05 / September 2013, pp 367 – 380, DOI: 10.1017/S0266467413000515, Published online: 20 September 2013 [http://journals.cambridge.org/abstract_S0266467413000515]. Adaptation en Français réalisée par l’auteur D. Beaune, avec l’aimable autorisation des Editions Cambridge University Press, Publishers of the Journal of Tropical Ecology.

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Table des illustrations

Titre Figure 1
Légende Le site de recherche LuiKotale, RDC. (photo LKBP / David Beaune).The field station of LuiKotale, DRC. (photo LKBP / David Beaune).
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-1.jpg
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Titre Figure 2
Légende Une communauté habituée de bonobo avec individus identifiables: Les bonobos de la communauté de Bompusa sont indifférent à l'observateur humain, permettant ainsi les observations comportementales (gauche : Zed qui s’endort en confiance devant moi ; droite : Ida mangeant des pousses d’Haumania) (LuiKotale, RDC ; photos LKBP / David Beaune).Habituated bonobo community with recognizable individuals: Bonobos of the Bompusa community are indifferent of researchers which allows behavioural data record (left: Zed falling asleep in front of me; right: Ida eating Haumania stem) (LuiKotale, DRC; photos LKBP / David Beaune).
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-2.jpg
Fichier image/jpeg, 124k
Titre Tableau Ia
Légende Légende : voir Légende Tableau IcLegend : see Table Ic
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-3.png
Fichier image/png, 142k
Titre Tableau Ib (Tableau I, suite)
Légende Légende : voir Légende Tableau IcLegend : see Table Ic
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-4.png
Fichier image/png, 135k
Titre Tableau Ic (Tableau I, suite et fin)
Légende Plantes consommées par les bonobos (X = consommation confirmée) avec graines dispersées à LuiKotale, RDC.W indique que l'espèce existe et est consommée par des bonobos à Wamba (Kano et Mulavwa, 1984); L = idem pour Lomako (Badrian et Malenky 1984; Fruth, données non publiées); I = graines trouvées intactes dans les fèces, V = graines mises en pépinière et viables, le rapport n'est pas présenté dut au recensement interrompu. NID = non identifié. Nomenclature botanique suivant l’African Plants Database (version 3.4.0) de: http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​ et la nomenclature non publiée d'espèces récemment décrites (Fruth et al., 2013).Plants consumed by bonobo (X = confirmed consumption) with seed dispersal in LuiKotale, DRC. W indicates that the species exists and is consumed by bonobos at Wamba (Kano & Mulavwa 1984); L = same for Lomako (Badrian & Malenky 1984; Fruth, unpublished data); I = seeds were found intact in faeces, V = seedswere tested and found viable in nursery trials but ratio is not presented because censuswas interrupted. NID = not identified. Botanical nomenclature follows the African Plants Database (version 3.4.0) from http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​ and unpublished nomenclature of recently described species (Fruth et al., 2013).
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-5.png
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Titre Tableau II
Légende Plantes consommées par les bonobos (X = consommation confirmée) sans dispersion de graines à LuiKotale, RDC.W indique que l'espèce existe et est consommée par des bonobos à Wamba (Kano & Mulavwa 1984); L = idem pour Lomako (Badrian & Malenky 1984); Fruth, unpubl. data); NID = non identifié. Nomenclature botanique suivant l’African Plants Database (version 3.4.0) de: http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​.Plants consumed by bonobos (X = consumption confirmed) without seed dispersal, LuiKotale DRC.W indicates that the species exists and is consumed by bonobos at Wamba (Kano & Mulavwa 1984) L = ditto for Lomako (Badrian & Malenky 1984) Fruth, unpubl. data). NID = unidentified. Botanical nomenclature following the African Plants Database (version 3.4.0) from: http://www.ville-ge.ch/​musinfo/​bd/​cjb/​africa/​.
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-6.png
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Titre Figure 3
Légende Part des interactions des bonobos (herbivorie, faunivorie, frugivorie dont service de dispersion de graines, et autre) pendant les sessions d’alimentation (22 mois ; 1879 h); les barres d'erreur indiquent ES. Autre = miel, champignons, sol et inconnu. LuiKotale, RDC.Percentage of each bonobo interaction (herbivory, faunivory, frugivory including seed dispersal service, etc.) during the feeding sessions (22 mo; 1879 h of continuous group scans); Error bars indicate SE. Other = honey, mushrooms, soil and unknown. Location is LuiKotale, DRC.
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-7.png
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Titre Figure 4
Légende Distances de dispersion induites par les bonobos à LuiKotale RDC (N = 75, événements de dispersion de 12 espèces de plantes différentes).Dispersal-distance kernel induced by bonobos in LuiKotale, DRC (N = 75 dispersal events of 12 different plant species recorded).
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-8.png
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Titre Figure 5a
Légende Pourcentage de germination de sept espèces (Cissus dinklagei, Diospyros sp.,Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis, Uapaca sp., Zeyherella longepedicellata) avec (vert) et sans fruit (violet) LuiKotale, RDC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 avec t-test. les barres d'erreur indiquent ES. Les chiffres sur les barres indiquent N (d’après Beaune et al., JTE 2013).Germination percentage of seven species (Cissus dinklagei, Diospyros sp.,Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis, Uapaca sp., Zeyherella longepedicellata) with (green) and without fruit (violet). Location is LuiKotale, DRC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 after t-test. Error. Bars indicate SE. Numbers on the bars are N.
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-9.png
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Titre Figure 5b
Légende Pourcentage de germination de huit espèces (Cissus dinklagei, Cola gigantea, Dacryodes yangambiensis, Dialium corbisieri, Garcinia ovalifolia, Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis) comparant les graines passées par un bonobo (rouge) et des graines sans fruit non passées par un bonobo (violet). LuiKotale, RDC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 avec t-test. Les barres d'erreur indiquent ES. Les chiffres sur les barres indiquent N (d’après Beaune et al., JTE 2013).Germination percentage of eight species (Cissus dinklagei, Cola gigantea, Dacryodes yangambiensis, Dialium corbisieri, Garcinia ovalifolia, Grewia sp., Guarea laurentii, Manilkara yangambiensis) comparing passed through bonobos (red) and unpassed seeds without fruit (violet). Location is LuiKotale, DRC. ***: P < 0.001, *: P < 0.05 after t-test. Error bars indicate SE. Numbers on the bars are N.
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-10.png
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Titre Figure 6
Légende Richesse spécifique (noir) et abondance des arbres (blanc) affectés par les services écologiques de dispersion de graine (Endozoochorie et Zoochorie ; ‘Zoochorie’ implique dispersion de graine sans transport interne dans le tube digestif) et prédation (granivorie). L’ordonnée indique la proportion d’espèce d’arbre (diversité) ou du nombre d’arbre (abondance) (N = 12 1-ha quadras). Les barres d'erreur indiquent ES. LuiKotale, RDC.Tree species richness (black) and abundance of trees (white) affected by bonobo seed dispersal service (endozoochory and zoochory; ‘zoochory’ implies seed dispersal without internal transport) and predation (granivory). The y-axis depicts the average proportion of tree species (diversity) or tree individuals (abundance (N = 12 1-ha plots). Error bars indicate SE. LuiKotale, DRC.
URL http://journals.openedition.org/primatologie/docannexe/image/1641/img-11.png
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Pour citer cet article

Référence électronique

David Beaune, François Bretagnolle, Loïc Bollache, Chloé Bourson, Gottfried Hohmann et Barbara Fruth, « Les services écologiques des bonobos (Pan paniscus) », Revue de primatologie [En ligne], 5 | 2013, document 59, mis en ligne le 31 mars 2014, consulté le 08 mai 2021. URL : http://journals.openedition.org/primatologie/1641 ; DOI : https://doi.org/10.4000/primatologie.1641

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Auteurs

David Beaune

Max-Planck-Institute for Evolutionary Anthropology, Department of Primatology, Leipzig, Germany et Laboratoire Biogéosciences, UMR CNRS 6282, Université de Bourgogne, Dijon, France
Auteur pour la correspondance :
david.beaune@gmail.com

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François Bretagnolle

Laboratoire Biogéosciences, UMR CNRS 6282, Université de Bourgogne, Dijon, France et UMR 5175 CEFE-CNRS, 1919 Route de Mende, 34293 Montpellier 5, France

Loïc Bollache

Université de Bourgogne, F-21000 Dijon, France et INRA, UMR 1347 Agroécologie, BP 86510 F-21000, Dijon, France

Chloé Bourson

Max-Planck-Institute for Evolutionary Anthropology, Department of Primatology, Leipzig, Germany et Université de Bourgogne, F-21000 Dijon, France

Gottfried Hohmann

Max-Planck-Institute for Evolutionary Anthropology, Department of Primatology, Leipzig, Germany

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Barbara Fruth

Max-Planck-Institute for Evolutionary Anthropology, Department of Primatology, Leipzig, Germany

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