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Mécanismes neuronaux pour la communication chez les primates

Neuronal mechanisms of communication in Primates
Julia Sliwa, Daniel Y Takahashi et Stephen V Shepherd

Résumés

Les primates, comme tous les animaux, vivent dans un environnement qui comprend d'autres individus. Ils peuvent être détectés par ceux-ci et influencer la probabilité (et les conséquences) de cette détection en envoyant des signaux. Les signaux sont des caractéristiques corporelles transitoires ou des comportements produits par l’émetteur qui déclenchent des comportements spécifiques chez le récepteur. Le récepteur, l’émetteur, le signal (ou message) et les signes qui constituent le message sont les quatre éléments de base du cycle de communication. Chaque composant peut être considéré séparément, mais au service de la communication, ils sont interdépendants et définis uniquement les uns par rapport aux autres. Les échanges de signaux interviennent pendant les interactions sociales, mais même les espèces « non-sociales » coordonnent leur reproduction, gèrent les conflits sur leur territoire et peuvent anticiper et influencer les prédateurs et les proies potentiels. La communication est apparue bien avant l'évolution des primates, des animaux et même des neurones, mais constitue un aspect crucial du comportement des primates et de l'évolution de leur système nerveux. Dans cette revue, nous examinons comment les primates communiquent entre eux et comment les systèmes neuronaux sous-tendent ces échanges.

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Notes de la rédaction

Soumis le 8 décembre 2017, accepté après révisions le 28 novembre 2018.

Texte intégral

1 Le répertoire de communication des primates

1La plupart des primates se rassemblent dans des abris partagés et vivent dans des groupes aux liens familiaux et amicaux complexes. Les alliances changeantes entre les individus sont importantes tant pour la compétition au sein des groupes qu’entre les groupes. Ces conditions de vie en société sont accompagnées d'échanges réguliers de signaux entre les individus via de multiples canaux sensoriels ainsi que d'une communication flexible, que nous décrivons ci-dessous.

1.1 Une communication multi-sensorielle

2Comme la plupart des mammifères, les primates communiquent par des signaux olfactifs présents dans les urines, la salive, les fèces, la sueur, les sécrétions vaginales, et parfois dans des glandes odorantes spécialisées. Les odeurs voyagent passivement dans l'air pour atteindre un récepteur proche de l’émetteur, mais les espèces qui possèdent des glandes odorantes opèrent de plus un « marquage » actif en appliquant leur odeur sur différents supports de l’environnement afin d’indiquer les frontières de leur territoire (Heymann, 2006). La communication olfactive est importante tant chez les primates ayant des glandes odorantes que chez les espèces qui en sont dépourvues. La signalisation olfactive joue notamment un rôle important dans les parades nuptiales et la compétition intra-sexuelle. Comme les signaux olfactifs codent le phénotype individuel (Smith, 2006) par association au système d'histocompatibilité majeur (Knapp et al., 2006), ils signalent de manière fiable le genre, la parenté, la place hiérarchique et l'état de reproduction de l’émetteur. Cette information est utilisée par les récepteurs, principalement pour guider le comportement d'accouplement (par exemple l’évitement des individus apparentés : Porter, 1998 ; Weisfeld et al., 2003 ; Olsson et al., 2006 ; Boulet et al., 2009).

3Le toucher est le premier sens à se développer chez les primates. Les comportements interpersonnels primaires basés sur le toucher, tels l'allaitement ou l'accouplement, sont élaborés en des types de communication tactile incluant les étreintes amicales, l’épouillage social, les comportements socio-sexuels et le jeu. Ils permettent l’établissement de l'attachement et un développement normal des individus (Suomi et al., 1971). La communication tactile apparait donc nécessaire pour le bien-être émotionnel et le comportement pro-social dans les grands groupes de primates. La forme prototypique du toucher interpersonnel est l’épouillage. L’épouillage social a évolué d'un comportement de nettoyage, utilisé à l'origine pour éliminer les tiques et les parasites, vers un rituel de lien social qui réduit le stress et consolide les alliances (Dunbar, 1991 ; Dunbar, 2010). À l'inverse, le toucher agressif (morsures, griffures, coups, etc.) non seulement blesse et entrave le récepteur mais établit également une dominance psychologique. Ces deux formes de communication tactile structurent les relations au sein du groupe (de Waal et Yoshihara, 1983 ; Judge et de Waal, 1997). Et le temps que l’émetteur y dévoue est modulé par l’effet d’audience, i.e. par le genre, le grade ou la parenté du récepteur (Seyfarth, 1977 ; Schino, 2001). Enfin, notons l’existence de formes de communication tactile ayant été ritualisées ontogénétiquement dans certaines cultures humaines et simiennes, comme la poignée de main utilisée comme salutation.

4Les primates utilisent également des postures corporelles, et des gestes oro-faciaux et manuels qui peuvent être vus ou entendus par les récepteurs. La communication gestuelle comprend 1) des signaux qui attirent l'attention, 2) des expressions faciales et corporelles (par exemple van Hooff, 1967 ; de Meijer, 1989 ; Atkinson et al., 2004 ; de Gelder, 2009), et 3) des signaux de pointage. Les signaux utilisés pour attirer l'attention et les signaux de sollicitation indiquent une intention communicative de la part de l’émetteur. Ces signaux sont utilisés avec souplesse, sont sensibles à l’effet d’audience et sont des exemples de ritualisation ontogénétique de comportements (Call et Tomasello, 2007). Les mangabeys les utilisent par exemple afin d’induire en erreur leurs pairs (Coussi-Korbel, 1994). Les expressions, quant à elles, comprennent les postures faciales et les postures corporelles exprimant des états comportementaux d'affiliation, d'évitement ou d'agression (Partan, 2002). Chez les macaques, ces expressions faciales correspondent respectivement au « lipsmack », à la présentation silencieuse des dents mâchoires fermées ou « fear grin » et à la menace bouche ouverte (Parr et Heintz, 2009 ; Ghazanfar et Takahashi, 2014). Enfin, les signaux de pointage peuvent être définis de façon large comme des comportements d'orientation ritualisés. Ils incluent non seulement le geste manuel de pointage du doigt, mais également par exemple la prise de postures corporelles exagérément tendues vers une direction, les comportements exagérément affichés pour atteindre un objet ou encore les fixations exagérées du regard dans une direction donnée. Ces signaux coordonnent l'attention conjointe de l’émetteur et du récepteur vers une cible externe (Shepherd, 2010 ; Shepherd et Cappuccio, 2011 ; Meunier et al., 2013). Les primates identifient non seulement la nature des signaux corporels, oro-faciaux et gestuels émis par l’émetteur, mais également le statut de celui qui produit ces signaux, y compris son rang de dominance, sa parenté, son appartenance à un groupe, son âge, son sexe, son statut reproductif et son identité, à l’aide des caractéristiques du visage et du corps utilisés pour créer ces mêmes signaux (Waitt et al., 2003 ; Deaner et al., 2005 ; Waitt et al., 2006, Gerald et al., 2009 ; Pokorny et de Waal, 2009 ; Schell et al., 2011 ; Sliwa et al., 2011).

5Les signaux qui attirent l’attention comprennent souvent une composante acoustique ; les expressions faciales et corporelles sont parfois de plus accompagnées d’émissions de vocalises. Par exemple les trois principales classes d'expressions faciales sont généralement accompagnées de vocalisations. Ces vocalisations sont produites de façon automatique selon l'état émotionnel de l’individu et sont spécifiques à l’espèce. Cependant, l’intensité des vocalises et de la réponse aux appels peuvent également être modulés par l’effet d’audience ajoutant de la flexibilité à ce mode de communication (Seyfarth et al., 1980, Cheney et Seyfarth, 1997). De nombreuses espèces reconnaissent l'espèce, l'identité, l'appartenance au groupe, la taille, l'âge et la parenté des émetteurs de vocalises (Cheney et Seyfarth, 1999 ; Rendall et al., 1996 ; Bachorowski et Owren, 1999 ; Adachi et al., 2006 ; Ghazanfar et al., 2007 ; Sliwa et al., 2011) notamment à l’aide des formants présents dans leurs appels (Fant, 1960 ; Fitch et Fritz, 2006).

6Les humains communiquent aussi par le langage. Le langage est amodal : il peut être parlé et entendu, signé et vu, écrit et lu (à l'œil ou par le toucher en braille). Dans le langage, des symboles arbitraires sont organisés en séquences pour coder des relations conceptuelles. Cette syntaxe sémantique compositionnelle, n'a été trouvée jusqu'à présent que dans la langue humaine (Wheeler et Fischer, 2012 ; Petkov et Wilson 2012). Cependant l’aptitude au langage aurait été facilitée par l'utilisation croissante de gestes communicatifs comme observés chez d’autres grands singes (Arbib et al., 2008 ; Shepherd et Cappuccio, 2011) et constituerait une réponse adaptative (ou même une condition préalable) à une complexité sociale toujours croissante (Dunbar, 1992 ; Byrne, 1997). Ainsi le langage renforce les alliances sociales ; l’humain ayant probablement remplacé en partie l’épouillage social par le papotage (Dunbar, 2010). Les tentatives d'enseignement de la langue à des grands singes élevés par des humains ont montré que, bien que ces grands singes ne parvenaient pas à apprendre la grammaire humaine (Terrace et al., 1979 ; Yang, 2013), ils utilisaient les signes et les symboles arbitraires appris pour communiquer avec les humains.

7Des études de terrain ont, depuis, décrit l’utilisation de signaux référentiels ou « sémantiques » chez diverses espèces de primates (Macedonia et Evans, 1993). Par exemple de nombreux singes produisent des appels d'alarme spécifiques pour différents types de prédateurs (Seyfarth et al., 1980, Macedonia, 1990, Pereira et Macedonia, 1991). Les singes rhésus produisent également des appels spécifiques lors la découverte d'aliments et du recrutement d'alliances (Gouzoules et al., 1984 ; Hauser et Marler, 1993). Ces signaux référentiels sont définis chez certains primates (mais non chez d’autres, Owren et al., 1993 ; Wheeler et Fischer, 2012) par la culture du groupe et non seulement par l’espèce à laquelle ils appartiennent. Ainsi la transmission culturelle s'applique aux signaux référentiels chez les populations de chimpanzés. Ceux-ci abandonnent par exemple l'appel « alimentaire » qu’ils utilisent, lors de la fusion avec un nouveau groupe, en faveur de l'appel utilisé par leurs hôtes (Watson et al., 2015). D’autres études ont de plus décrit que certaines espèces combinent ces signaux référentiels en une « proto-syntaxe ». Ainsi les Cercopithèques de Campbell (Cercopithecus campbelli) et les Cercopithèques Hocheurs (Cercopithecus nictitans) échangent des appels d’alarme signalant la présence de différents types de prédateurs (léopard, aigle…) à l’aide de combinaisons de sons (Ouattara et al., 2009 ; Arnold et Zuberbühler, 2006). La signification de la combinaison de sons diffère de celle des sons individuels en faisant partie.

1.2 Une communication flexible

8Chaque espèce possède un répertoire de signaux innés et réflexes. Ceux-ci peuvent être de plus modulés ou complétés par un apprentissage ontogénétique qui confère de la flexibilité à la communication (Cheney & Seyfarth, 2018).

9Historiquement, la phylogénie des signaux innés a été reconstituée par l'observation des espèces. Darwin a par exemple étudié l'expression des émotions à travers différents taxons et a trouvé que certaines expressions faciales humaines ont des homologues apparents chez les autres primates et chez d'autres mammifères (Darwin, 1872). Par exemple, la peur serait exprimée chez de nombreuses espèces par une large ouverture de la bouche et des yeux et les sourcils levés. Certaines caractéristiques des signaux innés de détresse, telles que les vocalisations aversives à motifs irréguliers, ou les odeurs accablantes et persistantes, semblent également être conservées à travers les taxons, à la fois en termes d’émission des signaux et de réception des signaux, par exemple l’augmentation de la fréquence des battements cardiaques, le tremblement des muscles et la transpiration froide. Ces signaux de communications innés et réflexes, le plus souvent impliqués dans les réponses à des dangers imminents, dans la parade nuptiale et dans la prise en charge parentale (Domb & Pagel, 2001 ; Ghazanfar & Santos, 2004), peuvent de plus être modulés ou complétés par un apprentissage ontogénétique.

10Ainsi on observe chez plusieurs espèces un affinement de la communication au cours du développement. Par exemple, les jeunes singes Vervet affinent leur production de vocalisations par observation des adultes Vervets, leur utilisation de ces vocalises dans des circonstances appropriées, et leur réponse aux vocalisations des autres individus (Seyfarth & Cheney, 1986). Selon les espèces et les signaux de communication, cet apprentissage ontogénétique peut résulter de l'apprentissage par essais et erreurs, de l'habituation, de l'association pavlovienne, de l'émulation, de l'imitation, de la « ritualisation » (Johnstone, 1997), ou encore de l'enseignement actif. L’apprentissage ontogénétique concerne au moins deux aspects de la communication : 1) l'apprentissage de schémas de communication typiques des espèces et 2) la modulation de la communication en fonction du contexte, et plus particulièrement du contexte social.

11Un exemple de schéma de communication typique d’une espèce sont les signaux « sémantiques » ou « référentiels » décrits ci-dessus au §1.1. Ces signaux « sémantiques » sont probabilistes : un appel « léopard » est utilisé pour signifier la présence d'un prédateur terrestre, mais est aussi occasionnellement utilisé dans des conflits de groupe - montrant que les appels « référentiels » sont des constructions sociales, plutôt que des signaux réellement indexicaux. L'apprentissage de ces signaux « sémantiques » est d’autant plus évident du côté des receveurs. Alors que les appels d'alarme provoquent un état de surprise innée chez la plupart des animaux, chez les espèces utilisant des appels d’alarme « sémantiques », les individus apprennent à afficher des réponses spécifiques selon le type d'appel d'alarme qu'ils entendent. Dans ce cas, la réponse innée initiale est complétée par une association apprise ontogénétiquement. Jusqu'à récemment, peu de preuves existaient de variations culturelles intra-espèce des signaux de communication, dans le sens où tous les membres d'une espèce utilisaient et répondaient aux mêmes appels « référentiels ». Ce n'est que récemment que les pratiques sociales de différents groupes d'individus au sein d’une même espèce ont commencé à être analysées. Ainsi la transmission culturelle de signaux « référentiels » a par exemple été observée chez les chimpanzés, lorsqu'une population de chimpanzés utilisant un appel « alimentaire » particulier l'a abandonné en fusionnant avec un nouveau groupe, adoptant l'appel utilisé par leurs hôtes (Watson et al., 2015).

12Le second type majeur d'apprentissage ontogénétique concerne la modulation de l’émission et de la réponse aux signaux de communication en fonction du contexte. Cette modulation peut être définie par exemple par la généralisation d'un certain signal à de nouveaux contextes, par la sélection d’un signal parmi plusieurs en fonction du contexte, ou encore par la capacité à renoncer à la signalisation dans des contextes particuliers. L’effet « d'audience » illustre comment un signal émis peut être modulé en intensité ou même inhibé selon le contexte social. Cet effet a été documenté chez plusieurs espèces de singes (Gouzoules et al., 1984, Cheney et Seyfarth, 1990) et de grand-singes (Crockford et al., 2012) qui modulent l'intensité et le type de signaux utilisés en fonction de la présence de congénères, du statut social de ces congénères et de leur identité. Cette modulation peut s’appliquer également à la réception du signal. Dans ce cas la réponse à un même signal peut différer en fonction de celui qui l'a émis et du contexte dans lequel il a été émis, ou peut encore être totalement inhibée. Par exemple, les appels d'alarme émis par les bébés babouins ne sont pas seulement détectés et localisés par les babouins adultes, mais ils sont également interprétés. Les babouins adultes déduisent à partir des propriétés acoustiques d'une vocalisation la taille, l'âge et la lignée familiale de celui qui appelle (Cheney et Seyfarth, 1999). A l’aide de ces informations, les babouins réagissent de manière flexible à l'appel reçu en inhibant leurs réponses de sauvetage et en regardant plutôt la mère de l’enfant. Dans ce cas, le signal de motivation (le type d'appel) et l'information de parenté (la voix de l’enfant) sont encodés dans le même signal auditif ; dans d'autres situations, les destinataires des signaux peuvent rechercher des informations contextuelles concernant l’appel à partir d'autres modalités, par exemple visuelles, notamment en regardant vers la source d'appel (Kirchhof & Hammerschmidt, 2006).

13Les Primates produisent et répondent à une large gamme de signaux communicatifs, depuis les signaux attirant l’attention à portée rapide et automatiques jusqu'aux signaux « référentiels » complexes, multimodaux et flexibles ; la plupart étant multisensoriels. Ceci suggère que les Primates présentent des mécanismes neuronaux pour une gamme diversifiée de systèmes de communication. Comment les signaux de communication sont-ils produits et perçus par les cerveaux des primates ? Dans quelle mesure les mécanismes neuronaux pour la communication sont-ils modulaires et comment ces modules sont-ils organisés ? Seuls quelques modèles de primates ont été étudiés de façon approfondie, tels les macaques rhésus et les macaques à longue queue, les ouistitis et les humains, mais la plupart possèdent probablement des voies neuronales spécialisées dédiées à la production et à la perception des signaux communicatifs.

2 Mécanismes neuronaux pour la production de signaux de communication

14Dans cette section, nous discutons des mécanismes neuronaux relativement bien étudiés par lesquels deux types de production de signaux de communication sont produits : les expressions faciales et les vocalisations.

2.1 Produire des expressions faciales

15L'une des caractéristiques singulières de la communication des primates, par rapport à la communication d’autres mammifères, est l'importance des mouvements orofaciaux. Les primates utilisent une suite relativement conservée de muscles faciaux (Diogo et al., 2009) pour produire des postures et mouvements faciaux stéréotypés qui communiquent leurs états internes (Ekman et al., 1969 ; van Hooff, 1967). Les muscles du visage sont principalement contrôlés par deux nerfs crâniens : le nerf trijumeau (V) qui innerve les muscles de la mâchoire liés à l'ingestion et le nerf facial (VII) qui innerve les muscles « mimétiques » plus superficiels (Figure 1). Tous deux projettent sur le noyau du nerf facial, qui (chez les anthropoïdes uniquement) reçoit également des projections directes du cortex moteur (Sherwood et al., 2005). En effet, cinq représentations motrices faciales interconnectées exercent un contrôle cortical sur les mouvements. Elles sont localisées dans les régions corticales motrices primaires et supplémentaires, les aires cingulaires rostrales et caudales et les aires motrices ventro-latérales préfrontales (VLPFC, Morecraft et al., 2001).

Figure 1

Figure 1

Principales régions cérébrales impliquées dans la production des expressions faciales et des vocalisations. Les nerfs, noyaux et aires cérébrales impliqués dans les expressions faciales sont indiqués en rouge, pour les vocalisations en vert, et communes aux deux processus en bleu. Les indications en noir dénotent des repères cérébraux. CCA: cortex cingulaire antérieur, OFC : cortex orbito-frontal, VLPFC : cortex ventrolatéral préfrontal, M1 : cortex moteur primaire, PM : cortex prémoteur, PAG : substance grise péri-aqueductale.
Main brain regions involved in producing facial expressions and vocalizations. Nerves, nuclei and barin areas for producing facial expressions are indicated in red, for vocalizations in green, and common areas are shown in blue. Indications in black denote barin landmarks. CCA: anterior cingulate cortex, OFC: orbito-frontal cortex, VLPFC: ventro-lateral prefrontal cortex, M1: primary motor cortex, PM: premotor cortex, PAG: peri-aqueductal gray.

16La survenue de lésions cérébrales chez l’Homme suggère que les contrôles neuraux des mouvements faciaux volontaires et automatiques peuvent être dissociés (Hopf et al., 1992 ; Morecraft et al., 2004). Ainsi lors de paralysie faciale dite « volontaire », les patients ont des difficultés pour bouger volontairement leurs muscles faciaux, par exemple pour parler, mais non lorsqu'ils répondent de façon automatique à des stimuli provoquant une réponse émotionnelle. Cet état est associé à des lésions dans l’aire corticale motrice M1 et dans la substance blanche sous-jacente (Figure 1). L’état opposé est la paralysie faciale dite « émotionnelle », dans laquelle un patient cesse de produire des expressions faciales spontanées d'un côté du visage, bien qu'il puisse les mimer volontairement en faisant un effort. Cette condition est habituellement associée à des lésions impliquant le cortex cingulaire antérieur (CCA), l’insula, le thalamus, la région striatocapsulaire et le pont (Figure 1). Les rapports cliniques montrent que la signalisation oro-faciale émotionnelle et souvent non-vocale est régie par des régions motrices médiales, tandis que les mouvements faciaux volontaires et ceux pour la parole seraient régis par les régions ventrolatérales.

17Les circuits neuronaux qui régissent la production de mouvements faciaux communicatifs dans un contexte social sont moins bien compris. Bien que l'activité du système limbique soit impliquée dans la génération des expressions faciales (Weintstein et Bender, 1943), les mécanismes sous-jacents spécifiques demeurent méconnus. Parmi les zones limbiques et para-limbiques liées aux mouvements du visage, le CCA est l'une des plus étudiées. La stimulation du CCA induit à la fois des expressions faciales affectives et des vocalisations (Smith, 1945), et une lésion du CCA induit une diminution des expressions faciales et des vocalisations spontanées (Devinsky et al., 1995). L’enregistrement des neurones du gyrus antérieur du CCA et du sillon du CCA à proximité des aires motrices du visage a montré une activité neuronale associée aux vocalisations affectives (West et Larson, 1995). Étant donné que le CCA est également fortement impliqué dans le traitement des récompenses, cette région pourrait transformer les récompenses et les risques sociaux perçus par l’individu en comportements sociaux, tels des vocalisations ou expressions faciales adaptées au contexte (Behrens et al., 2009 ; Paus, 2001 ; Rushworth et al., 2007). En particulier, les informations neuronales codées dans le gyrus du CCA, dont la lésion perturbe l’évaluation sociale (Rudebeck et al., 2006), pourraient moduler les représentations motrices adjacentes du sillon cingulaire antérieur.

18Le CCA fait partie d'un réseau plus large impliqué dans les comportements sociaux adaptatifs, comprenant le cortex orbitofrontal (OFC), le cortex prémoteur, le cortex somatosensoriel et l'amygdale (Figure 1). Ainsi, il a été démontré que la stimulation de l'amygdale déclenche également une production adaptative de signaux faciaux via ses connexions aux systèmes moteurs (Livneh et al., 2012).

2.2 Produire des vocalisations

19Les vocalisations des primates sont le résultat d'une action coordonnée de plusieurs effecteurs, comprenant le diaphragme, les muscles de la poitrine, les côtes, les poumons, le larynx et la cavité vocale supérieure. Chacun de ces effecteurs est régi par des noyaux spécifiques de neurones. Les muscles respiratoires sont contrôlés par les neurones moteurs de la corne ventrale de la moelle épinière thoracique et lombaire supérieure, tandis que les muscles internes du larynx sont contrôlés par les neurones moteurs du noyau ambigu. Les groupes cellulaires situés en dessous du noyau du nerf grand hypoglosse contrôlent les muscles laryngés externes tandis que les muscles orofaciaux articulatoires sont contrôlés par les neurones moteurs du nerf facial, du nerf trijumeau, de la corne ventrale du cordon cervical supérieur, du noyau ambigu et du noyau hypoglosse (voir Jürgens, 2009 pour plus de détails et Figure 1). Il existe très peu de projections directes entre ces différents groupes de neurones moteurs, ce qui suggère que ce sont les régions cérébrales qui les coordonnent. Conformément à cette hypothèse, les études anatomiques, les études de microstimulation, les enregistrements et les lésions ont identifié la formation réticulaire latérale et le noyau retro-ambigu comme étant des zones de coordination de ces groupes de neurones moteurs (Hage et Jürgens, 2006 ; Hannig et Jürgens, 2006 ; Jürgens, 2000 ; Lüthe et al., 2000). La formation réticulaire a des connexions directes avec tous les neurones moteurs phonatoires et contient des neurones qui ont une activité corrélée à la durée et à la modulation de fréquence des vocalisations. Le noyau retro-ambigu est un relais aux centres respiratoires avec des connexions directes aux régions parabrachiales et il est relié de manière réciproque à la formation réticulaire latérale.

20Ces deux zones de coordination du tronc cérébral reçoivent des informations de la substance grise péri-aqueductale (PAG, Figure 1). La stimulation électrique de PAG produit des vocalisations ressemblant aux vocalises spécifiques à l’espèce produites naturellement, et qui diffèrent des vocalisations plus artificielles produites lorsque la formation réticulaire latérale seule est stimulée (Jürgens et Ploog, 1970). Plus de la moitié des neurones de PAG augmentent leur activité juste avant la production d’une vocalisation. Et la majeure partie de leur activité n'est pas corrélée aux caractéristiques acoustiques spécifiques des vocalisations (Dusterhoft, 2004). Ces données suggèrent que PAG fonctionne comme un déclencheur vocal plutôt que comme un générateur de motifs vocaux (Hage et Jürgens, 2006). PAG fonctionne également comme une station relais pour l'interaction sensorimotrice, ayant de fortes connexions réciproques avec le colliculus supérieur et l’aire paralemniscale. Enfin PAG reçoit plusieurs informations provenant de structures limbiques, y compris du CCA, de l'amygdale, de l'hypothalamus, de l'hippocampe, du thalamus, du noyau accumbens, de la strie terminale, des zones préoptiques, du septum et du gyrus sous-calleux (Dujardin et Jürgens, 2005 ; Mantyh, 1983). La lésion de ces structures limbiques abolit ou réduit considérablement les productions vocales spontanées, qui peuvent être rétablies par stimulation directe de PAG (Jürgens et Pratt, 1979). Ces structures sont donc susceptibles d'initier et de moduler la production vocale et la communication, et sont à leur tour probablement modulées par une activité provenant du cortex frontal (Figure 2). Cette vision hiérarchique est cependant simplificatrice, notamment parce que les retours sensoriels jouent un rôle crucial à chaque étape de la production vocale : par exemple, si les deux nerfs vagues sont coupés, perturbant les retours somatosensoriels des poumons, les vocalisations ne peuvent pas être provoquées par la stimulation de PAG (Nakazawa et al., 1997).

Figure 2

Figure 2

Diagramme des principales connexions entre les zones cérébrales permettant les vocalisations. Les noyaux moteurs de sortie sont représentés par un contour noir (VH : corne ventrale de la moelle épinière, N XII : noyau du nerf grand hypoglosse, N A : noyau ambigu, N VII : noyau du nerf facial, N Vm : noyau du nerf trijumeau moteur). Les centres de contrôle respiratoire et les connexions sont représentés en vert (NRA: noyau retro-ambigu, PB : région parabrachiale). La formation réticulaire latérale (LRF, noir trait plein) joue un rôle de coordination clé parmi ces noyaux moteurs, tandis que substance grise péri-aqueductale (PAG, orange) joue un rôle crucial dans la coordination de l'état comportemental et l'initiation des vocalisations affectives. Le contrôle exécutif descendant du système limbique est montré en rouge (CCA: cortex cingulaire antérieur, Amyg : amygdale, Hyp : hypothalamus). Les entrées sensorielles des stimuli viscéro-moteurs, somato-sensoriels, auditifs et visuels (y compris les feedbacks moteurs) sont présentées en bleu (NTS : noyau du tractus solitaire, N Vs : noyau du nerf trijumeau sensoriel, IC : colliculus inférieur, SC : colliculus supérieur). Une projection cruciale est omise : seuls les primates anthropoïdes ont des connexions directes entre le cortex moteur et les noyaux moteurs qui gouvernent les mouvements de la face et de la mâchoire.
Diagram of the main connections between brain areas in pathways leading to vocalization. Motor output nuclei are shown in black outline (VH, ventral horn of the medulla; N XII, hypoglossal nucleus; N A, nucleus ambiguus, N VII, facial nucleus; N Vm, motor trigeminal nucleus). Respiratory control centers and connections are in green (NRA, nucleus retroambiguus; PB, parabrachial region). The lateral reticular formation (LRF, solid black) plays a key coordinating role among these motor nuclei, while the periaqueductal gray (orange, PAG) plays a crucial role in coordinating behavioral state and initiating affective vocalization. Descending executive control from the limbic system is shown in red (ACC, anterior cingulate cortex; Amyg, amygdala; Hypo, hypothalamus); while incoming sensory input from visceromotor, somatosensory, auditory and visual stimuli (including motor feedback) are shown in blue (NTS, solitary nucleus; N Vs, sensory trigeminal nucleus; IC, inferior colliculus; SC = superior colliculus). A crucial projection is omitted: uniquely, anthropoid primates have direct connections from motor cortex to the motor nuclei governing face and jaw movements.

21Bien que les humains et les autres primates partagent les mêmes structures anatomiques et neuronales de base pour l’émission de signaux de communication, certaines différences intéressantes existent. Les humains produisent des vocalises sonores plus distinctes que ne le font les autres primates, y compris des consonnes et des voyelles différentes, en utilisant des mouvements spécialisés des lèvres, de la langue et des muscles respiratoires (Maclarnon et Hewitt, 2004). Une théorie affirme que le « larynx descendu » spécifiquement humain, qui élargit le tractus vocal humain par rapport à celui d’autres primates, a permis d’augmenter le nombre et la variété possible des formants présents dans la parole humaine qui peuvent être produits par des mouvements subtils de la langue (Fitch, 2000). En outre, les différences neuronales entre les primates non-humains et les humains pourraient expliquer la souplesse vocale relativement plus grande de ces derniers. En particulier, alors que des lésions étendues des régions homologues de l’aire de Broca chez le macaque ne modifient pas de manière significative la production vocale et la communication (Kirzinger et Jürgens, 1982), elles conduisent chez les humains à des troubles significatifs de la parole, y compris au mutisme (Trupe et al., 2013). La stimulation électrique du CCA induit systématiquement des vocalisations chez les singes (Jürgens et Ploog, 1970 ; Robinson, 1967 ; Smith, 1945), mais non chez l’Homme (Pool et Ransohoff, 1949 ; Pool, 1954 ; Talairach et al., 1973), bien que des arrêts momentanés de la parole (Lewin et Whitty, 1960) et des changements de prosodie aient été rapportés. Par contre la stimulation électrique des régions orofaciales du cortex moteur primaire humain induit systématiquement des vocalisations, mais non chez le singe (Jürgens et Ploog, 1970 ; Robinson, 1967). Ces données suggèrent que le néocortex chez l’Homme exerce un contrôle plus fort sur la parole que sur d'autres types de vocalises — la raison exacte de cette différence demeurant méconnue. Cependant le néocortex module également, bien que dans une moindre mesure, les autres types de vocalises volontaires en fonction des contextes et des contingences apprises, chez l’Homme comme chez les autres espèces de primates.

22La capacité des primates à produire des signaux auditifs et visuels variés nécessite en retour des capacités neuronales pour traiter ces signaux lors de leur réception. Ceci amène les questions suivantes : comment le cerveau lit-il les signaux de communication ? Comment ces signaux sont-ils traités au niveau neuronal dans le cerveau de l’individu récepteur ? Quelles sont les caractéristiques et les conjonctions de caractéristiques de ces signaux que le cerveau du récepteur décode ?

3 Mécanismes neuronaux pour la perception des signaux de communication

23Les mécanismes neuronaux des primates pour la perception des signaux de communication sont bien mieux connus que ceux pour la production des signaux de communication. La perception des signaux de communication débute dans plusieurs voies représentant des modalités sensorielles distinctes, bien que nous verrons que ces modalités sont finalement intégrées. Alors que les réponses réflexes, y compris l'orientation vers des signaux attirant l'attention, sont traitées principalement par des structures sous-corticales, les réponses flexibles dépendent fortement du traitement cortical.

3.1 Percevoir les signaux qui attirent l'attention du récepteur

24Les signaux qui attirent l’attention indiquent principalement la localisation de l’émetteur. Ils sont traités rapidement par des voies génériques, comme en témoigne l'orientation rapide vers l'emplacement d'un son ou d'un mouvement brusque (tels un raclement de gorge ou un signe de la main). La direction du mouvement d'orientation est calculée dans des aires cérébrales qui codent à la fois une représentation spatiale sensorielle de l’emplacement du signal et une représentation spatiale motrice de l’orientation à prendre (Figure 3). Les aires cérébrales les plus précoces ayant ces deux types de représentation incluent les colliculi inférieur et supérieur (Jay et Sparks, 1984). De même les gestes tactiles (tels que le sont les gestes « poke at » ou « throw chips » observés chez les chimpanzés) peuvent être détectés par les voies somatosensorielles et simultanément transformés en coordonnées d'orientation par le colliculus supérieur (Groh et Sparks, 1996). Ces voies sous-corticales sont utilisées pour le traitement de signaux de communication, mais ne sont pas spécifiques à ceux-ci. Par ailleurs, l’orientation reflexe vers des stimuli sociaux, comme les visages et les yeux, implique également un système de structures sous-corticales incluant le colliculus supérieur, le pulvinar et l'amygdale (Sewards et Sewards, 2002 ; Vuilleumier et al. 2003 ; Johnson, 2005).

25Alors que les signaux qui attirent l’attention suscitent un comportement réflexe rapide, ces signaux sont traités de façon concomitante au niveau des voies corticales relativement plus lentes. L’orientation du corps, de la tête, des yeux et/ou encore de la main de l’émetteur peut déclencher des changements d’orientation sophistiqués de l'attention chez le récepteur. Ces comportements d'orientation flexibles nécessitent un calcul géométrique de la ligne de visée et impliquent un calcul neuronal survenant dans les réseaux corticaux. Pour la direction du regard, ce réseau comprend le cortex intraparietal latéral (LIP), le cortex inferotemporal postérieur dorsal (PITd) et le sillon temporal postérieur supérieur (pSTS) des macaques (Shepherd et al., 2009 ; Roy et al., 2012 ; Marciniak et al., 2014) et leurs homologues putatifs, le sillon intrapariétal et le pSTS des humains (Hoffman et Haxby, 2000 ; Pelphrey et al., 2005). Ces réseaux codent l'orientation de l’émetteur et calculent le comportement d'orientation à entreprendre par le récepteur, tel un « mécanisme miroir » décrit plus en détail au §4.

3.2 Traitement sous-cortical des signaux de communication

26Le traitement des signaux de communication conservés phylogénétiquement implique généralement les aires sous-corticales du cerveau (Figure 3) (Sewards et Sewards, 2002). Un grand nombre de travaux de recherche ont examiné l'implication de l'amygdale dans le traitement automatique de la peur et d'autres émotions telles que perçues au travers des expressions faciales humaines (Breiter et al., 1996 ; Morris et al., 1996 ; Costafreda et al., 2008), au travers de la voix (Dolan et al., 2001 ; Sander et Scheich, 2001 ; Fecteau et al., 2007), et des postures et mouvements corporels (De Gelder et al., 2004). Les études chez le singe rhésus montrent que cette voie d’analyse est largement conservée (Gil-da-Costa et al., 2004 ; Hoffman et al., 2007 ; Petkov et al., 2008 ; Hadj-Bouziane et al., 2012) et ont décrit les calculs réalisés par les neurones individuels de l'amygdale (Leonard et al., 1985 ; Kuraoka et Nakamura, 2006 ; Gothard et al., 2007 ; Kuraoka et Nakamura, 2007).

Figure 3

Figure 3

Schéma des processus cognitifs impliqués dans la perception et la production de signaux de communication par les primates et les substrats neuraux associés. Les processus cognitifs impliqués dans la communication peuvent être décrits comme suit, en partant du bas : « D'où provient le signal ? » qui engage les zones sensori-motrices, « Qu’est-ce qui est signalé ? » qui engage le réseau sous-cortical et le réseau cortical proto-syntaxique, « Qui est l’émetteur et pourquoi signale-t-il ? » qui engage les réseaux corticaux pour l'analyse de contexte social, et « Comment le signal est-il transmis ? » qui engage les réseaux corticaux miroirs. Le schéma souligne que les aires pour la perception et celles pour la production de ces différents processus cognitifs sont largement intégrées, à l'exception des premières aires sensori-motrices, qui sont principalement impliquées dans la détection des signaux et dans l'orientation de l'attention. Les flèches signifient les flux de traitement du signal et représentent comment ces différents processus interagissent et sont mutuellement modulés.
Schematic representation of the cognitive processes involved in primates’ perceiving and producing communicative signals, and their associated neural substrate. The cognitive processes depicted include, starting from the bottom: “Where the signal comes from”, by sensorimotor areas, “What is being signaled”, by the subcortical social behavior network and the proto-syntactic cortical network, “Who is signaling and Why”, by social context analysis cortical networks, and “How the signal is transmitted”, by cortical mirror networks. The figure highlights that the perception and production parts of these different cognitive processes are largely integrated, with the exception of early sensorimotor areas, which are primarily involved in detecting signals and orienting attention. The arrows show streams of signal processing and depict how these different processes interact with and modulate each other.

27L'un des systèmes de communication le moins bien compris dans le cerveau des primates est celui de la communication olfactive. Le système olfactif secondaire comprend l'organe vomeronasal (VNO) et ses projections vers le bulbe olfactif accessoire (AOB) et vers les systèmes limbiques et corticaux. La fonction vomeronasale est présente chez les Strepsirrhini et les tarsiers, réduite chez les Platyrrhini et principalement absente chez les Catarrhini, y compris chez les humains (Evans, 2006). Cependant, même chez les humains, chez qui le VNO est rudimentaire (Wyatt, 2014), le fait de sentir certaines hormones provoque une activation hypothalamique différente en fonction du sexe du récepteur (Savic et al., 2001). De même, chez les ouistitis males, l’odeur sexuelle d’une femelle ouistiti en cours d’ovulation augmente l'activité neurale dans la zone préoptique et l'hypothalamus antérieur (Ferris et al., 2001), le striatum, le septum, la substance grise periaqueductale et le cervelet (Ferris et al., 2004) par rapport à l’odeur de femelles ovariectomisées.

3.3 Traitement cortical des signaux de communication

28Les réseaux corticaux permettent des calculs complexes basés sur des modèles appris et des expériences vécues. Chez les primates, ceux-ci réalisent une analyse flexible des signaux de communication exprimés par le visage, le corps ou une vocalisation de l’émetteur et une intégration de ces informations avec le contexte social dans lequel ces signaux sont exprimés (notamment « qui est-ce » qui exprime ce signal et « pourquoi »). Les voies de traitement cortical fonctionnent en grande partie en parallèle des voies sous-corticales (Figure 3) et sont organisées hiérarchiquement, depuis les zones sensorielles primaires jusqu’au lobe temporal antérieur et au cortex préfrontal, les représentations neurales devenant graduellement de plus en plus complexes et intégrées (Rosa et Tweedale, 2005).

29Dès les années 1970, des études ont montré l'existence de neurones préférentiellement actifs lorsque les macaques regardent un visage (Gross et al., 1969 ; Gross et al., 1972). Ces neurones apparaissaient dispersés dans tout le lobe temporal, mais on sait depuis qu'ils sont regroupés en un réseau de régions corticales spécialisées pour la perception des visages (Tsao et al., 2006 ; Bell et al., 2011). Ce réseau a été identifié par imagerie chez l'Homme (Sergent et al., 1992; Haxby et al., 1994; Puce et al., 1995; Kanwisher et al., 1997; McCarthy et al., 1997; Kriegeskorte et al., 2007; Tsao et al., 2008a), chez les chimpanzés (Parr et al., 2009), les macaques (Logothetis et al., 1999 ; Tsao et al., 2003 ; Moeller et al., 2008 ; Ku et al., 2011) et les ouistitis (Hung et al., 2015). Par ailleurs ces aires corticales consacrées à l’analyse des visages sont contiguës et chevauchent partiellement des aires corticales spécialisées dans la perception des corps chez l’Homme (Downing et al., 2001) et les macaques (imagerie : Pinsk et al., 2005 ; Pinsk et al., 2009 ; électrophysiologie : Perrett et al., 1985a ; Bell et al., 2011 ; Popivanov et al., 2014). Chez toutes les espèces étudiées, le réseau cortical pour l’analyse des visages est localisé dans des régions similaires du lobe temporal, ce qui suggère que la spécialisation corticale pour le traitement des visages pourrait être apparue au cours de l’évolution avant la spéciation entre singes du Nouveau et du Vieux Monde. Cependant des différences importantes existent : par exemple, les zones de traitement des visages découvertes dans le cortex frontal orbital et ventrolatéral chez les macaques (Tsao et al., 2008b) sont moins évidentes chez l'Homme.

30De façon similaire, un réseau cortical existe pour l’analyse des voix, également localisé dans le lobe temporal mais en position dorsale par rapport aux régions pour l’analyse des visages et des corps. Ce réseau a été identifié chez l'Homme (DéMonet et al., 1992 ; Belin et al., 2000 ; Binder et al., 2000 ; Belin et al., 2002), les chimpanzés (Taglialatela Et al., 2009), les macaques (Gil-da-Costa et al., 2004 ; Poremba et al., 2004 ; Gil-da-Costa et al., 2006 ; Ghazanfar et Rendall, 2008 ; Petkov et al., 2008) et les ouistitis (Sadagopan et al., 2014). Les neurones sélectifs aux voix, aussi appelés neurones « détecteurs d'appel », ont été enregistrés pour la première fois chez les saïmiris et chez les ouistitis (Wang et al., 1995 ; Wang, 2000, Wang et Kadia, 2001). Par la suite des neurones sélectifs aux voix ont été décrits chez les macaques (Rauschecker et al., 1995; Tian et al., 2001; Recanzone, 2008 ; Russ et al., 2008, Kikuchi et al., 2010), principalement localisés dans des régions corticales identifiées par IRMf (Perrodin et al., 2011), mais aussi dans l'insula (Remedios et al., 2009a) et dans le cortex préfrontal et orbitofrontal (Romanski et Goldman-Rakic, 2002 ; Cohen et al., 2004 ; Rolls et al., 2006). De façon intéressante ces aires corticales contribuent également à la perception des signaux de communication auditifs non vocaux : le tambourinement des Macaques (un signal auditif d'attention sociale) active à la fois l'amygdale et les régions corticales des « voix » chez les macaques (Remedios et al., 2009b).

31Les réseaux corticaux pour l’analyse des signaux de communications olfactifs et tactiles ont reçu beaucoup moins d'attention que les réseaux pour la communication visuelle et auditive, mais ils suivent probablement des modèles similaires pour l’analyse flexible des odeurs et des signaux tactiles. Le traitement cortical des signaux olfactifs se produit dans le cortex piriforme et insulaire, s'étendant dans le lobe temporal antérieur et frontal (Gottfried, 2010), où ces signaux peuvent interagir avec les voies de traitement des signaux auditifs et visuels (Ferris et al., 2004 ; Pause, 2012). Le traitement cortical des signaux tactiles survient dans le cortex somatosensoriel et les aspects affectifs du toucher impliquent de plus l'insula postérieure et antérieure, le cortex orbito-frontal et le cortex cingulaire antérieur (Gazzola et al., 2012 ; Gordon et al., 2011 ; Keysers et al., 2010).

3.3.1 Analyser les signaux de communication

32Les visages, les corps et les voix signalent au récepteur l'état interne actuel de l’émetteur. La perception de ces états internes implique non seulement l'amygdale, mais aussi un réseau d’aires corticales dédiées (Figure 3).

33La perception des postures statiques et des expressions corporelles dynamiques active chez l’Homme un réseau d’aires corticales interconnectées à l'amygdale, comprenant les aires corticales pour la perception des corps localisées dans le gyrus fusiforme et dans le sillon temporal supérieur (STS) (de Gelder, 2006). Le STS apparait spécialement impliqué dans le traitement des caractéristiques dynamiques du corps (Vangeneugden et al., 2014). Ainsi chez les macaques, une étude par IRMf a révélé que les aires corticales de la perception des corps du STS sont préférentiellement sensibles aux signaux de menace (de Gelder et Partan, 2009).

34La perception des mouvements du visage et notamment les mouvements communicatifs (Pitcher et al., 2011 ; Furl et al., 2014), tels que le regard (Allison et al., 2000, Hoffman et Haxby, 2000), les mouvements des lèvres (Puce et al., 1998) et les expressions faciales (Harris Et al., 2012) activent également sélectivement le STS chez l'Homme. Chez les macaques, les régions homologues du STS supérieur apparaissent également spécialisées pour l’analyse des traits faciaux dynamiques (Polosecki et al., 2013 ; Fisher et Freiwald, 2015). Cependant, alors que les enregistrements neurophysiologiques chez le macaque ont révélé que les neurones du STS supérieur répondent différemment à différentes expressions faciales (Hasselmo et al., 1989; Sugase et al., 1999), les études par IRMf n'ont pas permis de contraindre les réponses aux expressions faciales à des régions corticales uniques (Hadj-Bouziane et al., 2008 ; Furl et al., 2012 ; Hadj-Bouziane et al., 2012 ; Polosecki et al., 2013 ; Zhu et al., 2013; Morin et al., 2014 ; Janssens et al. , 2014).

35La voix est un moyen de choix pour communiquer l'état interne de l’émetteur. Le cortex préfrontal ventromédian chez les macaques contient des neurones catégorisant différents types de vocalisations perçues selon leur sens émotionnel (Cohen et al., 2004 ; Gifford et al., 2005 ; Cohen et al., 2006 ; Cohen et al., Russ et al., 2009 ; Russ et al., 2008 ; Russ et Cohen, 2009) et, de même, les régions préfrontales chez les humains codent les sons vocaux entendus ayant une composante émotionnelle (Imaizumi et al., 1997). Il est important de noter que ces aires préfrontales qui codent les énoncés émotionnels chez l'Homme sont distinctes des aires pour l’analyse du langage et plus largement pour l’analyse des signaux non-émotionnels sémantiques ou indexicaux (Vouloumanos et al., 2001 ; von Kriegstein et al., 2003 ; von Kriegstein et Giraud, 2004). Ces deux voies d’analyse auraient évolué de manière indépendante (Petkov et al., 2009) et les régions homologues à cette deuxième voie chez les autres primates pourraient être impliquées dans l'analyse de la proto-syntaxe qu’elle soit exprimée vocalement ou non (Petkov et Wilson, 2012). En effet, l’analyse du contenu communicatif non-émotionnel des gestes corporels engage les régions corticales du STS postérieur chez l’Homme, mais également les régions frontales inférieures gauches impliquées dans le traitement sémantique (Holle et al., 2008 ; Straube et al., 2011).

3.3.2 Percevoir les traits des émetteurs : leur identité et leur statut

36Comment les neurones de ces réseaux codent-ils les informations sociales relatives à l’émetteur à partir des informations présentes sur son visage, son corps ou sa voix (y compris son identité, son genre, son âge, son statut de dominance, son espèce, son état reproductif, son état de santé, ses liens de parenté, son appartenance au groupe, s’il est attirant ou non, etc., Figure 3) ?

37Plus on avance antérieurement dans le lobe temporal, plus l’activité des neurones spécifiques aux visages devient indépendante du point de vue avec lequel le visage est présenté (Perrett et al., 1985b ; De Souza et al., 2005 ; Freiwald et Tsao, 2010), ce qui suggère que ces zones antérieures représentent l’identité individuelle ou les catégories auxquelles le visage appartient (Sergent Et al., 1992 ; Rotshtein et al., 2005 ; Kriegeskorte et al., 2007). Dans ces aires cérébrales, les neurones encodent l’identité des visages comme une norme par rapport à un visage moyen, selon un modèle dit de « carte des visages », plutôt que sur un modèle ou chaque visage serait encodé par un neurone unique (Leopold et al., 2006 ; Freiwald et al., 2009 ; Chang et Tsao, 2017). Cette « carte des visages » serait probablement construite en fonction des visages perçus au cours de la vie (Sugita, 2008). Ainsi la familiarité d’un visage donné est codée à la fois par ces aires temporales antérieures du cortex (Sugiura et al., 2001 ; Eifuku et al., 2010 ; Eifuku et al., 2011 ; Sliwa et al., 2014) et par le complexe hippocampique mnésique adjacent (Leveroni et al., 2000 ; Denkova et al., 2006 ; Sliwa et al., 2014). Les aires cérébrales de la voix, comme les aires cérébrales des visages, encodent l'identité dans les régions les plus antérieures du réseau cortical dédié à l’analyse vocale chez les humains (Imaizumi et al., 1997 ; Nakamura et al., 2001 ; Andics et al., 2010) comme chez les macaques (Petkov et al., 2008 ; Kikuchi et al., 2010 ; Perrodin et al., 2011). De même, les voix familières activent le complexe para-hippocampique (Nakamura et al., 2001 ; von Kriegstein et Giraud, 2004 ; Sliwa et al., 2014). Le traitement de l'identité à partir des caractéristiques du corps a été relativement moins étudié, mais puisque les zones corticales dédiées à l’analyse corporelle sont situées à des positions similaires dans la hiérarchie du traitement visuel à celles pour l’analyse des visages, les régions antérieures pourraient encoder l'identité corporelle. Ainsi, les aires corticales pour l’analyse des formes corporelles situées dans le gyrus fusiforme chez l’Homme traitent les aspects statiques plus que dynamiques de l'apparence du corps (Vangeneugden et al., 2014).

38Une autre propriété de l’émetteur, qui est traitée par le destinataire du signal, est son attractivité. L'attractivité du visage est associée chez les humains au cortex orbitofrontal, proche des régions consacrées au traitement de la récompense (Nakamura et al., 1998 ; Ishai, 2007 ; Kim et al., 2007). De même, l'attractivité du corps active le cortex orbitofrontal chez l'homme (Sescousse et al., 2010) et pourrait de façon similaire moduler les réponses des lobes frontaux aux visages et aux corps chez d'autres primates.

39Il convient de souligner que l'intégration multisensorielle est une caractéristique importante de la perception des signaux de communication chez les primates (Partan, 2002 ; Ghazanfar et Santos, 2004). Les processus fonctionnels similaires sont regroupés dans des régions cérébrales proches, indépendamment de leur modalité, comme décrit ci-dessus. Ceci se manifeste également par l'existence de larges régions du cerveau, telles que les régions dorsales du sillon temporal supérieur, maximalement impliquées lorsque les signaux sont présentés dans de multiples modalités à la fois (Beauchamp et al., 2004 ; Chandrasekaran et Ghazanfar, 2009 ; Dahl et al., 2009).

4 Mécanismes neuronaux intégrés pour la communication

40Le cadre que nous avons décrit — avec des voies distinctes pour la perception et la production de signaux de communication — ne décrit pas l’ensemble de la boucle de communication. En effet, nous avons déjà noté l’existence de certains nœuds cruciaux du circuit, tels que l'amygdale, qui sont engagés à la fois dans la perception et dans la production de signaux de communication, permettant des réponses rapides aux signaux urgents. L'existence de ces boucles intégrées, avec des nœuds ayant les deux fonctions, illustre la thèse de Darwin d'un lien direct entre la production d'expressions faciales ou corporelles et les émotions ressenties, par exemple en réponse à un signal perçu (Darwin, 1872). Aussi simple qu'il soit de relier une émotion à une perception antécédente, le point de vue de Darwin souligne que les émotions sont tout aussi liées aux réponses comportementales qu’elles suscitent, au lieu d'être seulement des états mentaux privés et abstraits.

41Un exemple illustrant comment la perception du signal, l’état interne et la production d’un signal de réponse sont fortement interconnectés, à la fois au niveau comportemental et neuronal, est la communication du dégoût. Ces trois composants activent sélectivement une région corticale particulière : l'insula. L'observation d'un visage dégoûté déclenche de façon réflexe la production d'un visage dégoûté et s'accompagne d'un sentiment de dégoût (Lundqvist et Dimberg, 1995). Les trois expériences sont, dans une certaine mesure, inséparables. Nous semblons « refléter » les états affectifs des autres comme des miroirs.

42Les signatures neuronales de ces réactions en miroir sont répandues dans le cortex. Le premier cas d’école à avoir été observé concerne la compréhension des gestes dans les régions pariétales et frontales des singes macaques. Les neurones dans ces régions étaient initialement connus pour être impliqués dans le guidage de nos propres actions motrices, mais en 1992, Rizzolatti et ses collègues ont découvert que certains de ces neurones sont également sensibles à l’observation des actions réalisées par d’autres personnes (di Pellegrino et al., 1992). Par la suite, de tels réseaux neuraux miroirs ont été documentés chez d'autres espèces de primates, dont l’Homme (Caspers et al., 2010). Ces propriétés « miroirs » peuvent jouer un rôle dans la représentation des objectifs de l’émetteur, dans la prédiction de ses actions, et motiver des comportements d’imitation, de coopération et de compétition (Rizzolatti et Craighero, 2004 ; Cook et al., 2014), chacune de ces étapes cognitives étant présente dans un cycle de communication. De plus comme indiqué au §3.1, des neurones miroirs sont actifs dans le cortex pariétal lorsque l’on suit le regard de quelqu’un, ce qui suggère que les neurones miroirs jouent un rôle dans la communication des états attentionnels (Shepherd et al., 2009).

43Tous les animaux sociaux coordonnent leurs mouvements ; certains coordonnent de plus leurs actions dirigées vers le monde extérieur. L'activité miroir peut donc avoir une pertinence générale pour la coordination sociale, par exemple à travers la « contagion » cognitive récursive entre les individus. Au cours des interactions sociales, les humains adoptent spontanément les états comportementaux des autres ; ils alignent leurs mots, leurs phrases et leurs postures corporelles, synchronisent leurs mouvements et imitent de façon réflexe les expressions et la direction du regard de l’autre, ce qui change en parallèle leurs états émotionnels et attentionnels (Lakin et Chartrand, 2003). Lors de cycles de communication effectifs entre deux individus, cette synchronisation est concomitante à une synchronisation de leurs états neuraux (Hasson et al., 2012 ; Jiang et al., 2012 ; Yun et al., 2012 ; Stolk et al., 2013 ; Dikker et al., 2014). Une telle contagion des états comportementaux n'est certainement pas limitée aux humains.

44En synchronisant les concepts entre les individus, le langage pourrait être le roi des processus miroirs. Lorsque nous parlons, utilisons la langue des signes ou écrivons, nous activons des représentations similaires en nous-mêmes et chez les autres (Stolk et al., 2013, Dikker et al., 2014). Les humains dépendent fortement du langage, dont on considère classiquement qu’il est produit grâce aux interactions entre l’aire de Wernicke à la jonction temporo-pariétale gauche et l’aire de Broca dans le gyrus frontal inférieur gauche. Cette première aire joue un rôle dominant dans la perception du langage (de par son lien avec le cortex auditif primaire), la seconde dans la production du langage (de par son lien avec le cortex moteur primaire), les deux étant fortement interconnectées grâce au faisceau arqué (Geschwind, 1970). Une compréhension moderne du circuit du langage met l'accent sur une distinction entre aires ventrales et aires dorsales ; les premières codant les relations conceptuelles et les secondes les séquences audio-motrices (Hickok et Poeppel, 2007) en partie par une boucle thalamo-cortico-striatale importante (Petkov et Jarvis, 2012). Il est intéressant de noter que les aires du cerveau dans lesquelles les neurones « miroirs » ont été découverts incluent le gyrus frontal inférieur et le cortex pariétal inférieur, qui sont des homologues potentiels des aires de Broca et de Wernicke chez l’Homme. Parmi les nombreuses théories sur l'origine du langage, plusieurs soulignent explicitement le rôle que pourrait jouer le fait de refléter les actions des autres dans l'évolution du langage et de la parole (Arbib, Liebal et Pika, 2008), par exemple dans l’évolution de l’action de pointage dans le but de guider des comportements flexibles partagés entre l’émetteur et le récepteur vers le monde extérieur (Cappuccio et Shepherd, 2013).

5 Conclusion

45Les primates présentent une vaste gamme de stratégies de communication utilisant différentes modalités. La plupart des mécanismes neuronaux sous-tendant la communication ont été étudiés chez seulement trois espèces, les singes macaques, les humains et les ouistitis. De plus les mécanismes neuronaux de certains types de communication commencent à n’être étudiés que maintenant, comme par exemple la communication tactile et la communication olfactive. Cependant, des principes généraux concernant la communication peuvent être décrits à partir des études existantes dans le domaine audio-visuel.

46Le premier principe concerne les rôles de la phylogenèse et de l'ontogenèse. Bien que la plupart des comportements de signalisation et de production aient été transmis génétiquement de génération en génération et qu'ils soient présents à la naissance chez les primates, ces comportements subissent un processus important de raffinement ontogénétique par apprentissage et par imitation des pairs au cours de la vie. Ce processus de ritualisation ontogénétique, qui permet éventuellement des variations fines des signaux entre les groupes d’une même espèce, peut aller jusqu'à créer différentes cultures chez certaines espèces. Bien que le rôle de l'apprentissage et de la motivation sociale dans l'apprentissage de la production et de la perception des signaux de communication soient essentiels, des études supplémentaires seraient nécessaires pour comprendre les mécanismes neuronaux qui les sous-tendent dans le cerveau en développement des primates.

47Le deuxième principe concerne la création de systèmes de perception et de production coordonnés dans les cerveaux émetteurs et récepteurs. Nous avons vu que les boucles sous-corticales et corticales lient étroitement la perception et la production des signaux communicatifs, de manière réflexe ou flexible. De plus, des études chez l’Homme ont commencé à montrer la façon dont deux cerveaux se synchronisent lors de la communication en face à face. Des études similaires chez d'autres primates seraient utiles pour comprendre si ce mécanisme peut servir de base aux « tit calls » réciproques des ouistitis ou aux « lipsmacks » des singes macaques. Ceci permettrait de comprendre les mécanismes qui sous-tendent le partage d’intentions et d’interactions entre deux individus lors de la création de bases communes pour la communication. La synchronisation pourrait également être le mécanisme par lequel les humains ont développé leur capacité à comprendre l’esprit et les états mentaux des autres. Et une exploration plus poussée de ces mécanismes chez d'autres primates pourrait démêler les processus phylogénétiques à travers lesquels cette aptitude a émergé.

48Le troisième principe concerne le fait que la signalisation sociale est antérieure à l'évolution des cerveaux de vertébrés (Sliwa, Takahashi et Shepherd, 2017) et que de nombreux homologues moléculaires peuvent donc gouverner les systèmes régissant les aspects métaboliques et sociaux pour la perception et la réaction face à l’environnement (Goodson, 2013). En outre, parce que la signalisation sociale est également antérieure à l'évolution des organismes multicellulaires, ces outils moléculaires largement conservés au cours de l’évolution peuvent comprendre la régulation et le développement de la transcription. L'importance de la signalisation sociale dans l'évolution des systèmes nerveux devrait être soulignée : la régulation des interactions sociales, au même titre que la régulation du métabolisme énergétique et de l'homéostasie, est l'un des principaux défis qui ont contribué à l’évolution des cerveaux des primates.

49Pour conclure, l’une des raisons qui rend l’étude de la communication des primates et des mécanismes neuronaux associés passionnante est qu’elle offre la possibilité de comprendre l’étendue des connaissances des primates sur leur monde social et extérieur. Ainsi elle nous fournit une fenêtre sur notre propre perception du monde conscient et inconscient, inné et appris.

Remerciements

50JS a reçu le soutien de Human Frontier Science Program Organisation (LT000418/2013-L) et de la Fondation Bettencourt-Schueller. SVS a reçu le soutien de la Leon Levy Foundation et par une bourse NIH K99HD077019. Cette revue est une version modifiée, augmentée et traduite d’un chapitre de livre écrit par les trois auteurs (Sliwa, Takahashi et Shepherd, 2017).

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Bibliographie

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Table des illustrations

Titre Figure 1
Légende Principales régions cérébrales impliquées dans la production des expressions faciales et des vocalisations. Les nerfs, noyaux et aires cérébrales impliqués dans les expressions faciales sont indiqués en rouge, pour les vocalisations en vert, et communes aux deux processus en bleu. Les indications en noir dénotent des repères cérébraux. CCA: cortex cingulaire antérieur, OFC : cortex orbito-frontal, VLPFC : cortex ventrolatéral préfrontal, M1 : cortex moteur primaire, PM : cortex prémoteur, PAG : substance grise péri-aqueductale.Main brain regions involved in producing facial expressions and vocalizations. Nerves, nuclei and barin areas for producing facial expressions are indicated in red, for vocalizations in green, and common areas are shown in blue. Indications in black denote barin landmarks. CCA: anterior cingulate cortex, OFC: orbito-frontal cortex, VLPFC: ventro-lateral prefrontal cortex, M1: primary motor cortex, PM: premotor cortex, PAG: peri-aqueductal gray.
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Fichier image/png, 315k
Titre Figure 2
Légende Diagramme des principales connexions entre les zones cérébrales permettant les vocalisations. Les noyaux moteurs de sortie sont représentés par un contour noir (VH : corne ventrale de la moelle épinière, N XII : noyau du nerf grand hypoglosse, N A : noyau ambigu, N VII : noyau du nerf facial, N Vm : noyau du nerf trijumeau moteur). Les centres de contrôle respiratoire et les connexions sont représentés en vert (NRA: noyau retro-ambigu, PB : région parabrachiale). La formation réticulaire latérale (LRF, noir trait plein) joue un rôle de coordination clé parmi ces noyaux moteurs, tandis que substance grise péri-aqueductale (PAG, orange) joue un rôle crucial dans la coordination de l'état comportemental et l'initiation des vocalisations affectives. Le contrôle exécutif descendant du système limbique est montré en rouge (CCA: cortex cingulaire antérieur, Amyg : amygdale, Hyp : hypothalamus). Les entrées sensorielles des stimuli viscéro-moteurs, somato-sensoriels, auditifs et visuels (y compris les feedbacks moteurs) sont présentées en bleu (NTS : noyau du tractus solitaire, N Vs : noyau du nerf trijumeau sensoriel, IC : colliculus inférieur, SC : colliculus supérieur). Une projection cruciale est omise : seuls les primates anthropoïdes ont des connexions directes entre le cortex moteur et les noyaux moteurs qui gouvernent les mouvements de la face et de la mâchoire.Diagram of the main connections between brain areas in pathways leading to vocalization. Motor output nuclei are shown in black outline (VH, ventral horn of the medulla; N XII, hypoglossal nucleus; N A, nucleus ambiguus, N VII, facial nucleus; N Vm, motor trigeminal nucleus). Respiratory control centers and connections are in green (NRA, nucleus retroambiguus; PB, parabrachial region). The lateral reticular formation (LRF, solid black) plays a key coordinating role among these motor nuclei, while the periaqueductal gray (orange, PAG) plays a crucial role in coordinating behavioral state and initiating affective vocalization. Descending executive control from the limbic system is shown in red (ACC, anterior cingulate cortex; Amyg, amygdala; Hypo, hypothalamus); while incoming sensory input from visceromotor, somatosensory, auditory and visual stimuli (including motor feedback) are shown in blue (NTS, solitary nucleus; N Vs, sensory trigeminal nucleus; IC, inferior colliculus; SC = superior colliculus). A crucial projection is omitted: uniquely, anthropoid primates have direct connections from motor cortex to the motor nuclei governing face and jaw movements.
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Titre Figure 3
Légende Schéma des processus cognitifs impliqués dans la perception et la production de signaux de communication par les primates et les substrats neuraux associés. Les processus cognitifs impliqués dans la communication peuvent être décrits comme suit, en partant du bas : « D'où provient le signal ? » qui engage les zones sensori-motrices, « Qu’est-ce qui est signalé ? » qui engage le réseau sous-cortical et le réseau cortical proto-syntaxique, « Qui est l’émetteur et pourquoi signale-t-il ? » qui engage les réseaux corticaux pour l'analyse de contexte social, et « Comment le signal est-il transmis ? » qui engage les réseaux corticaux miroirs. Le schéma souligne que les aires pour la perception et celles pour la production de ces différents processus cognitifs sont largement intégrées, à l'exception des premières aires sensori-motrices, qui sont principalement impliquées dans la détection des signaux et dans l'orientation de l'attention. Les flèches signifient les flux de traitement du signal et représentent comment ces différents processus interagissent et sont mutuellement modulés.Schematic representation of the cognitive processes involved in primates’ perceiving and producing communicative signals, and their associated neural substrate. The cognitive processes depicted include, starting from the bottom: “Where the signal comes from”, by sensorimotor areas, “What is being signaled”, by the subcortical social behavior network and the proto-syntactic cortical network, “Who is signaling and Why”, by social context analysis cortical networks, and “How the signal is transmitted”, by cortical mirror networks. The figure highlights that the perception and production parts of these different cognitive processes are largely integrated, with the exception of early sensorimotor areas, which are primarily involved in detecting signals and orienting attention. The arrows show streams of signal processing and depict how these different processes interact with and modulate each other.
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Pour citer cet article

Référence électronique

Julia Sliwa, Daniel Y Takahashi et Stephen V Shepherd, « Mécanismes neuronaux pour la communication chez les primates », Revue de primatologie [En ligne], 9 | 2018, mis en ligne le 14 février 2019, consulté le 23 octobre 2019. URL : http://journals.openedition.org/primatologie/2950 ; DOI : 10.4000/primatologie.2950

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Auteurs

Julia Sliwa

Institut du Cerveau et de la Moelle épinière, 75013 Paris, France.
Auteure pour la correspondance : julia.sliwa@icm-institute.org

Daniel Y Takahashi

Princeton University, Princeton, NJ 08544, USA.
Courriel : takahashiyd@gmail.com

Stephen V Shepherd

The Rockefeller University, New York, NY 10065, USA.
Courriel : stephen.v.shepherd@gmail.com

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